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1130-0108/2006/98/5/330-340 REVISTA ESPAÑOLA DE ENFERMEDADES DIGESTIVAS Copyright © 2006 ARÁN EDICIONES, S. L.

REV ESP ENFERM DIG (Madrid) Vol. 98. N.° 5, pp. 330-340, 2006

Risk factors associated with Helicobacter pylori infection. A population-based study conducted in the province of Ourense R. Macenlle García, P. Gayoso Diz1, R. A. Sueiro Benavides2 and J. Fernández Seara Service of Digestive Diseases and 1Investigation Unit. Complejo Hospitalario de Ourense. Ourense, Spain. 2Laboratory of Microbiology. Instituto de Investigación y Análisis Alimentario. University of Santiago de Compostela. A Coruña, Spain

ABSTRACT Objectives: to identify the relationship between Helicobacter pylori infection and various factors that have been described in other studies in the general adult population in the province of Ourense. Material and methods: three hundred and eighty-three participants were enrolled in a study on the prevalence of Helicobacter pylori infection. All participants filled in a questionnaire under supervision, and the data obtained were examined by means of a univariate analysis. The odds ratio corresponding to each variable studied was calculated with their corresponding 95% confidence intervals. Furthermore, a multivariate analysis was performed. Results: the univariate analysis revealed an association between infection and: age, place of residence during childhood, current social status based on the head of the family’s profession, current blue collar/white collar profession of the head of the family, sharing a bedroom during childhood, type of drinking water, and contact with animals during childhood. No association was found with respect to the presence of dyspeptic symptoms. The multivariate analysis disclosed that only age is an independent risk factor associated with infection. Conclusion: age has been identified as the only independent risk factor associated with Helicobacter pylori infection in this population-based study. The univariate analysis has detected other factors. No association has been identified with respect to dyspeptic symptoms. Key words: Helicobacter pylori. Epidemiology. Risk factor.

Macenlle García R, Gayoso Diz P, Sueiro Benavides RA, Fernández Seara J. Risk factors associated with Helicobacter pylori infection. A population-based study conducted in the province of Ourense. Rev Esp Enferm Dig 2006; 98: 330-340.

INTRODUCTION Numerous epidemiological studies have been carried out worldwide in an attempt to identify risk factors involved in the acquisition of Helicobacter pylori (H. pylori) infection (1-3); they often obtained contradictory results, albeit associations with age, overcrowding, and socioeconomic status (3-7) have been found overall. Knowing what risk factors are involved is important if we are to adopt measures aimed at preventing its spread, as well as to identify populations at high risk of infection, particularly in areas where there is a high prevalence of associated conditions (3). The objective of the present study has been to attempt to identify risk factors associated with H. pylori infection in the general adult population of the province of Ourense, using a randomly selected population-based sample.

MATERIAL AND METHODS This work was made possible thanks to a grant from the Spanish Foundation of Digestive Pathology. Recibido: 06-10-05. Aceptado: 19-12-05. Correspondencia: Ramiro Macenlle García. Servicio de Aparato Digestivo. Complejo Hospitalario de Ourense. C/ Ramón Puga, 54. 32005 Ourense. e-mail: [email protected].

Patients Three hundred and eighty-three participants randomly selected from the general adult population of the province of Ourense and who consented to participate in a prevalence study of H. pylori infection were enrolled (the selection methodology applied was reported in a previous study).

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RISK FACTORS ASSOCIATED WITH HELICOBACTER PYLORI INFECTION. A POPULATION-BASED STUDY CONDUCTED IN THE PROVINCE OF OURENSE

Measures and variables analyzed All subjects were interviewed by the same specialist in Gastroenterology. Information was collected with respect to different variables: gender, age, place of residence, and number of people living together (during childhood and adulthood), having lived/living in an institution, immigration, level of education, social class (during childhood and current), blue collar/white collar profession (of the participant or head of family), sharing a bedroom or bed during childhood, drinking water from fountains and wells, contact with pets (dogs, cats) during childhood, tobacco and alcohol use, family history of peptic ulcer, personal history of endoscopic examination of the upper gastrointestinal tract, and presence of current or recent gastrointestinal symptoms (in the preceding 12 months). When examining the “place of residence” variable, an urban population was defined as having more than 50,000 inhabitants. For the “number of people living together” parameter, the cutoff point was set at 6 individuals. The categories proposed and published by the Task Force of “Sociedad Española de Epidemiología” (Spanish Epidemiology Society) and “Sociedad Española de Medicina de Familia y Comunitaria” (Spanish Society of Family and Community Medicine) (8) were used to evaluate level of education and social class, albeit with two modifications. A comprehensive, six-level classification was applied to examine “level of education”, which includes illiterate individuals and people without any formal education in the same group: level 0. With respect to “social class”, class VI has been incorporated as comprised of members of the armed services, priests, and religious lay assistants, as the index publication fails to indicate which of the other social classes these individuals should be included in (Table I). In the analysis of the relationship between infection and social class according to profession, housewives and students were excluded and then included in the analysis based on social class according to the profession of their head of family. White collar workers have been contemplated as professions assigned to social classes I, II, IIIA, and VI, whereas blue collar workers are those whose professions are included in classes IIIB, IIIC, IVA, IVB, and V. The presence of the following upper GI tract symptoms was assessed: heartburn, regurgitation, dysphagia, nausea, vomiting, pain/discomfort, and heaviness/bloating, regardless of frequency or severity. The categories accepted for the remaining variables are presented in tables II to V.

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Table I. Classification of level of education (EL) and social class (SC) based on occupation. Modified from DomingoSalvany et al. (8). Abbreviations for EL equivalences for both current and past Spanish educational systems are included between parentheses EL 0. No formal studies EL 1. First grade (incomplete primary) EL 2. Second grade, first cycle (EGB, Primary) EL 3. Second grade, second cycle (BUP, COU, ESO, last 2 years of high school, FP1, FP2) EL 4. Third grade, first cycle (three-year college degree, technical engineering) EL 5. Third grade, second and third cycle (five-year college degree) SC I. Public administration executives or executives of companies having 10 or more people on staff. Professions associated with second and third cycle college degrees SC II. Executives of companies with fewer than 10 people on staff. Professions associated with first cycle college degrees. Technicians and support staff. Artists and athletes SC IIIA. Administrative employees and support staff for administrative and financial management. Personal and security service workers SC IIIB. Self-employed SC IIIC. Supervisors of blue collar workers SC IVA. Skilled blue collar workers SC IVB. Semi-skilled blue collar workers SC V. Unskilled workers SC VI. Armed services. Priests. Religious lay assistants

of having undergone eradication treatment were included in the group of infected subjects, since the most logical supposition is that they harbored H. pylori for many years until its elimination. Quantitative variables were evaluated using mean values and 95% confidence intervals (95% CI); qualitative variables were analyzed using frequency and percentage, and both a univariate analysis and multivariate analysis were carried out. Significant differences were defined as those having a p value < 0.05. In order to analyze the association between quantitative variables, Student’s t test was used to compare means or Pearson’s correlation coefficient. Percentages were compared using the Chi-squared test. Odds ratios (OR) and 95% CIs for each possible risk factor of H. pylori infection were calculated in order to estimate the magnitude of association in terms of risk. An unconditional logistics regression was performed with H. pylori infection as the dependent variable, and the factors that the univariate analysis revealed as being associated with said infection as independent variables, as well as potential confounding factors. A backward strategy was used for modeling.

Statistical analysis Analysis of non-respondents Data have been analyzed using the SPSS software package, version 10.0 (SPSS. Inc. Chicago. IL. USA), with a 95% level of confidence. For the purposes of analyzing the relationship between infection and the various variables, individuals who are “non-infected” as a result

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A sample of 20% of subjects who refused to participate in the study was chosen at random; they were interviewed using the same questionnaire used with study participants.

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Table II. Prevalence of H. pylori infection according to the following variables: gender, age, place of residence during childhood and adulthood, number of people living together during childhood and adulthood, and having stayed in an institution. Univariate analysis Variable

Gender Female Male

No. of subjects Prevalence (%) n (%)

187 (48.8) 196 (51.2)

129 (68.9) 144 (73.4)

Age (years) 18-24 25-34 35-44 45-54 55-64 65-74 75-84 > 84

Univariate analysis OR (95% CI)

0.803 (0.516-1.251)

8 (47.1) 31 (58.5) 39 (60.0) 61 (88.4) 51 (82.2) 55 (71.4) 24 (72.7) 4 (57.1)

68 (17.8) 315 (82.2)

37 (54.4) 236 (74.9)

2.503 (1.457-4.299)

Residence – adulthood Urban 135 (35.2) Rural 248 (64.8)

91 (67.4) 182 (73.4)

1.333 (0.844-2.106)

178 (69.8) 95 (74.2)

1.245 (0.772-2.008)

N people in same dwelling - childhood ≤6 >6

255 (66.6) 128 (33.4)

N people in same dwelling - adulthood ≤6 >6

367 (95.8) 16 (4.2)

261 (71.1) 12 (75.0)

339 (88.5) 44 (11.5)

243 (71.7) 30 (68.2)

Institution No Yes

Table III. Prevalence of H. pylori infection according to the following variables: immigration, level of education, social class per subject’s profession, and subject having a white / blue collar profession. Univariate analysis. Variable

Immigration No Yes

No. of subjects Prevalence (%) n (%)

214 (55.9) 169 (44.1)

148 (69.2) 125 (74.0)

Level of education

Univariate analysis OR (95% CI)

1.267 (0.808-1.986) 1.270 (0.801-2.087)

1.017 (1.004-1.031) 17 (4.4) 53 (13.8) 65 (17) 69 (18) 62 (16.2) 77 (20.1) 33 (8.6) 7 (1.8)

Residence – childhood Urban Rural

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1.585 (0.529-4.753) 2.054 (0.698-6.047) 5.930 (1.878-18.729) 4.687 (1.496-14.684) 2.812 (0.962-8.225) 3.516 (1.016-12.265) 1.500 (0.254-8.844)

0 1 2 3 4 5

14 (3.7) 48 (12.5) 196 (51.2) 75 (19.6) 28 (7.3) 22 (5.7)

12 (85.7) 36 (75.0) 144 (73.5) 51 (68.0) 19 (67.9) 11 (50.0)

5.997 (1.080-33.294) 3.000 (1.039-8.666) 2.769 (1.133-6.770) 2.125 (0.808-5.585) 2.111 (0.667-6.682)

SC according to subject’s profession I II IIIA IIIB IIIC IVA IVB V VI

1.414 (0.929-2.153) 20 (5.2) 31 (8.1) 53 (13.8) 104 (27.2) 2 (0.5) 80 (20.9) 26 (6.8) 30 (7.8) 7 (1.8)

10 (50.0) 23 (74.2) 35 (66.0) 71 (68.3) 1 (50.0) 63 (78.8) 20 (76.9) 22 (73.3) 5 (71.4)

3.000 (0.916-9.830) 2.100 (0.753-5.856) 2.121 (0.840-5.825) 0.500 (0.039-6.439) 3.650 (1.334-9.986) 3.000 (0.881-10.210) 3.000 (0.875-9.448) 1.000 (0.484-18.601)

Subject’s profession White collar Blue collar

111 (28.9) 242 (63.1)

73 (65.7) 177 (73.1)

1.414 (0.929-2.153)

OR: odds ratio. SC: social class.

1.218 (0.384-3.863)

0.847 (0.430-1.666)

OR: odds ratio.

RESULTS Three hundred and eighty-three subjects were studied, of which 265 were infected. After including the 8 individuals who had undergone prior eradication treatment, we had a total of 273 subjects with active or past infection. Tables II through V show the results of the univariate analysis. No association was detected between gender and infection. Age, with an OR of 1.017 (95% IC: 1.0041.031), was found to be associated with an increased risk of having the infection, and upon intergroup analysis, taking the lowest prevalence group (18-24 years) as a reference, we found that risk was associated with the following age cohorts: 45-54, 55-64, and 75-84. We also detected an association between infection and: a) place of residence during childhood (OR: 2.503);

b) social class according to the profession of the current head of family (OR: 2.149); c) the current head of family having a blue collar/white collar profession (OR: 2.149); d) sharing a bedroom during childhood (OR: 1.768); e) type of drinking water (OR: 2.012); and f) contact with animals during childhood (OR: 1.655). A trend towards an association with social class according to the subject’s profession, the subject having a blue collar/white collar profession, social class according to profession of the head of family during childhood, blue collar/white collar profession of the head of family during childhood, and sharing a bed during childhood has also been observed. For the remaining variables, no association or trend towards association has been revealed. As with age, the category having the lowest prevalence was taken as the reference category for the intergroup comparison of the “level of education” variable; risk was seen to be associated with the lowest levels: 0, 1, and 2. The result yielded by the multivariate analysis reveals that only age is an independent risk factor for infection, with an OR of 2.298 (95% CI: 1.363-3.874). Living in rural areas during childhood revealed a strong trend towards direct correlation with infection, with an OR of

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Table IV. Prevalence of H. pylori infection according to the following variables: social class per HFC’s profession, HFC having a white/blue collar profession, social class per CHF’s profession, and CHF having a white/blue collar profession. Univariate analysis Variable

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RISK FACTORS ASSOCIATED WITH HELICOBACTER PYLORI INFECTION. A POPULATION-BASED STUDY CONDUCTED IN THE PROVINCE OF OURENSE

No. of subjects Prevalence (%) n (%)

SC according to HFC’s profession I II IIIA IIIB IIIC IVA IVB V VI

11 (2.9) 13 (3.4) 29 (7.6) 185 (48.4) 1 (0.3) 109 (28.5) 12 (3.1) 23 (6) 0 (0)

4 (36.4) 9 (69.2) 16 (55.2) 135 (72.7) 1 (100) 80 (73.4) 11 (91.7) 17 (73.9) 0 (0)

HFC’s profession White collar Blue collar

53 (13.9) 330 (86.1)

29 (54.7) 244 (73.9)

Univariate analysis OR (95% CI)

Table V. Prevalence of H. pylori infection according to the following variables: sharing a bedroom during childhood, sharing a bed during childhood, type of drinking water, contact with animals during childhood, tobacco use, alcohol use, FH of ulcer, prior endoscopy, and gastrointestinal symptoms. Univariate analysis Variable

No. of subjects (%)

Prevalence n (%)

1.414 (0.942-2.123)

SC according to CHF’s profession I II IIIA IIIB IIIC IVA IVB V VI

20 (5.2) 33 (8.6) 71 (18.5) 88 (23.0) 3 (0.8) 116 (30.3) 20 (5.2) 22 (5.7) 10 (2.6)

10 (50.0) 25 (75.8) 48 (67.6) 60 (68.1) 1 (33.3) 91 (78.4) 14 (70.0) 16 (72.7) 8 (80.0)

CHF’s profession White collar Blue collar

134 (34.9) 249 (65.0)

91 (67.9) 182 (73.0)

3.397 (0.718-21.594) 2.154 (0.515-9.000) 4.655 (1.306-16.589) 4.828 (1.316-17.711) 19.249 (1.768-209.528) 4.958 (1.062-23.157)

1.414 (0.942-2.123) 2.149 (1.179-3.916)

3.125 (0.956-10.212) 2.087 (0.762-5.716) 2.107 (0.787-5.644) 0.500 (0.039-6.439) 3.640 (1.364-9.717) 2.333 (0.638-8.538) 2.667 (0.738-9.629) 4.000 (0.674-23.724)

2.149 (1.179-3.916)

OR: odds ratio; SC: social class; HFC: head of the family in childhood; CHF: current head of the family.

Univariate analysis OR (95% CI)

Sharing a bedroom C No Yes

128 (33.4) 255 (66.6)

81 (63.3) 192 (75.3) 1.768 (1.118-2.797)

Sharing a bed C No Yes

194 (50.7) 189 (49.3)

130 (67.0) 143 (75.7) 1.530 (0.979-2.393)

Water fountain/ well Infrequent Frequent

65 (16.9) 318 (83.1)

38 (58.4) 235 (73.8) 2.012 (1.157-3.498)

Contact with animals C Infrequent 101 (26.4) Frequent 282 (73.6)

64 (63.4) 209 (76.6) 1.655 (1.019-2.687)

Tobacco No Yes/ Former smoker

243 (63.4) 140 (36.6)

173 (71.2) 100 (72.1) 1.012 (0.639-1.602)

Alcohol No Yes

225 (58.7) 158 (41.3)

155 (68.9) 118 (71.7) 1.332 (0.844-2.103)

FH ulcer No Yes

318 (83.0) 65 (17.0)

222 (69.8) 51 (78.5) 1.575 (0.832-2.981)

Endoscopy No Yes

345 (90.1) 38 (9.9)

248 (71.9) 25 (65.8) 0.752 (0.370-1.530)

GI symptoms No Yes

240 (62.7) 143 (37.3)

172 (71.6) 101 (70.6) 0.975 (0.776-1.225)

OR: odds ratio; C: childhood; FH: family history.

1.714 (95% CI: 0.945-3.109). With the strategy applied, this study has demonstrated that none of the remaining variables analyzed acts as an infection-related independent risk factor. Twenty percent of non-participants were chosen at random to comprise a 44-member sample. This sample has similar characteristics to those found in the respondents, albeit with some differences. Fewer gastrointestinal symptoms were found in the sample of non-respondents; thus, nine individuals in this group reported GI symptoms, representing 20.4% of the sample, versus 37.3% in the group of respondents (p < 0.05) and 20.4% of individuals with a history of immigration, which is significantly lower than the 44.1% seen for respondents (p < 0.05).

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DISCUSSION We believe the sample studied to be representative of the general adult population of the province of Ourense, and that the study results can be extrapolated to the adult population of this province at large. The main limitation to this study was a low rate of participation, approximately 60%. However, a sample of people who refused to participate was included, and few differences were found between non-respondents and study participants. The most striking difference has to do with the presence of gastrointestinal symptoms, which was higher among participants; perhaps because they were mostly interviewed in person, whereas non-respondents were mainly interviewed by phone. It is possible that direct contact will

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elicit a clearer account of symptoms being sought and a greater recall of these symptoms when they are infrequent. Insofar as the risk factors studied are concerned, there is a direct association between infection and age in both the univariate and multivariate analyses. An increase in prevalence is observed, which peaks in the middle-aged cohort and subsequently falls, a finding that is consistent with reports by other researchers (913). This growing prevalence rate is generally deemed to be a cohort effect and to denote worse socioeconomic conditions and poorer hygiene in the past, which fostered infection (14); some authors such as Veldhuyzen van Zaten et al. (15) suggest that there is a continued risk of infection though. The previously discussed decrease in prevalence among elderly subjects has been attributed to the development of gastric atrophy, and consequently to the development of a microenvironment unsuitable for H. pylori survival, the germ then disappearing from the gastric mucosa (16). Malaty et al. (17) identified a rural origin as an independent risk factor associated with infection. In the present study, although a direct correlation between having lived in a rural area during childhood was detected in the univariate analysis, the same relation did not hold up in the multivariate analysis, although a strong trend in this direction was observed. Moreover, as in other studies (16,18), no association with current place of residence was identified, despite its having been reported in several works (19,20). On occasion, a large number of people living together have been identified as a relevant risk factor (21-23); however we were unable to corroborate this finding. Nor can we substantiate a relation to gender, which is in fact consistent with most published studies (4,5,9,13,24-26), as opposed to those in which a higher prevalence rate was identified in males (27-30). A greater prevalence has been reported in the lower social classes, which has typically been evaluated in terms of level of education, type of occupation, or yearly income (9,13,18,26,27). Some studies found this relation exclusively regarding social class during childhood (17,31). In this work, the socioeconomic status was evaluated in several ways and, although the univariate analysis documented an association or a strong trend towards a correlation between some of these variables and infection –for example, the current head of family having a blue collar profession– the multivariate analysis failed to identify any as an independent risk factor. Just over forty-four percent (44.1%) of participants were immigrants, which might also be considered an indicator of belonging to a lower social class at present or in the past. However, no association between this variable and infection was observed. The lack of correlation with tobacco and alcohol use is in line with the results of several works (4,9,13, 24,26), albeit with certain exceptions, since Murray et

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al. (25) found a direct correlation with smoking. There are also conflicting results with respect to alcohol use; thus, Brenner et al. (32) and Kuepper-Nybelen et al. (33) found a reverse correlation with high alcohol use, whereas Hook-Nikane et al. (34) observed a large trend towards a direct association. A higher prevalence has been reported in people who have been in institutions such as orphanages or residences for the elderly, something we were unable to confirm (35,36). Some studies demonstrated higher prevalence rates in individuals who shared a bedroom or bed during childhood, while others failed to find any such association (6,10,21,37-40). In this case, the univariate analysis showed that sharing a bedroom or bed during childhood had a direct association or large trend towards increased prevalence, respectively. Frequent contact with domestic animals, primarily dogs and cats, has been identified at times as being a risk factor for the acquisition of infection, whereas other authors have observed a reverse relationship or, as in this study, a lack of association (18,41-43). Common consumption of water from fountains or wells presents a direct correlation with infection in the univariate analysis, which endorses the hypothesis of its role as a vehicle for transmission. Also in Spain, Santana et al. (44) and Martín de Argila et al. (45) detected this association, albeit this has not been the case with other authors (18,46,47). Although a higher prevalence rate has been reported in individuals with a personal history of upper gastrointestinal endoscopy (24) and a family history of peptic ulcer (24,48-50), we found no association with either one of these variables. Nor have we found an association with upper GI symptoms, a finding in common with other studies (21,24,26,27,51), although other researchers have detected said association (50). In conclusion, this study reveals that in the general adult population of the province of Ourense, age is the only independent risk factor associated with H. pylori infection, whereas the place of residence during childhood shows a strong trend towards a direct correlation with said infection. It is possible that other variables may be relevant as risk factors, but the high correlation between some of them (social class, number of people living together, place of residence,...) may indicate an effect on infection when analyzed independently, although said effect may be lost once they are incorporated into the joint model due to colinearity.

ACKNOWLEDGEMENTS The authors wish to express their gratitude to Dr. Adolfo Figueiras at Department of Preventive Medicine, Universidad de Santiago de Compostela, for his collaboration in the drafting of this manuscript.

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RISK FACTORS ASSOCIATED WITH HELICOBACTER PYLORI INFECTION. A POPULATION-BASED STUDY CONDUCTED IN THE PROVINCE OF OURENSE

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Factores de riesgo asociados a la infección por Helicobacter pylori. Un estudio de base poblacional en la provincia de Ourense R. Macenlle García, P. Gayoso Diz1, R. A. Sueiro Benavides2 y J. Fernández Seara Servicio de Aparato Digestivo y 1Unidad de Investigación. Complejo Hospitalario de Ourense. 2Laboratorio de Microbiología. Instituto de Investigación y Análisis Alimentario. Universidad de Santiago de Compostela. A Coruña

RESUMEN

INTRODUCCIÓN

Objetivos: identificar en la población general adulta de la provincia de Ourense, la relación entre la infección por Helicobacter pylori y diversos factores que se han descrito en otros estudios. Material y métodos: se han incluido los 383 participantes en un estudio de prevalencia de la infección por Helicobacter pylori. Todos han completado un cuestionario bajo supervisión y los datos se han examinado mediante análisis univariante. Se han calculado las odds ratio correspondientes a cada variable estudiada, con sus intervalos de confianza al 95%. Además, se ha efectuado un análisis multivariante. Resultados: el análisis univariante demuestra asociación de la infección con: edad, lugar de residencia en la infancia, clase social actual por la profesión del cabeza de familia, profesión no manual/manual del cabeza de familia actual, compartir dormitorio en la infancia, tipo de agua de consumo y el contacto con animales en la infancia. No se ha encontrado asociación con la presencia de síntomas dispépticos. El análisis multivariante ha mostrado que solamente la edad es un factor de riesgo independiente asociado a la infección. Conclusión: en este estudio de base poblacional la edad es el único factor de riesgo independiente que se ha identificado asociado a la infección por Helicobacter pylori. En el análisis univariante se han identificado otros factores. No se demuestra asociación con síntomas dispépticos.

Se han realizado múltiples estudios epidemiológicos a nivel mundial tratando de encontrar factores de riesgo implicados en la adquisición de la infección por Helicobacter pylori (H. pylori) (1-3), obteniéndose a menudo resultados discordantes, aunque en general se ha detectado asociación con la edad, el hacinamiento y el nivel socioeconómico (37). Es importante conocerlos para poder adoptar medidas encaminadas a prevenir su diseminación, y también para identificar a poblaciones con alto riesgo de infección, especialmente en áreas de elevada prevalencia de enfermedades asociadas a la misma (3). El objetivo del presente estudio ha sido tratar de identificar factores de riesgo asociados a la infección por H. pylori, en la población general adulta de la provincia de Ourense, utilizando una muestra poblacional seleccionada al azar.

Palabras clave: Helicobacter pylori. Epidemiología. Factor de riesgo.

MATERIAL Y MÉTODOS Pacientes Se han incluido 383 individuos que dieron su consentimiento para participar en un estudio de prevalencia de la infección por H. pylori, siendo seleccionados al azar de la

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población general adulta de la provincia de Ourense (la metodología empleada para su elección ha sido expuesta en el trabajo anterior).

Tabla I. Clasificación del nivel de estudios (NE) y clase social (CS) basada en la ocupación. Modificado de DomingoSalvany et al. (8). Para el NE se incluyen entre paréntesis abreviadamente sus equivalencias según los sistemas de enseñanza actual y previo

Mediciones y variables analizadas

NE 0. Sin estudios NE 1. Primer grado (primaria incompleta) NE 2. Segundo grado, primer ciclo (EGB, Primaria) NE 3. Segundo grado, segundo ciclo (BUP, COU, ESO, Bachillerato, FP1, FP2) NE 4. Tercer grado, primer ciclo (diplomatura, ingeniería técnica) NE 5. Tercer grado, segundo y tercer ciclo (Licenciatura) CS I. Directivos de la Administración pública y de empresas de 10 o más asalariados. Profesiones asociadas a titulaciones de segundo y tercer ciclo universitario CS II. Directivos de empresas con menos de 10 asalariados. Profesiones asociadas a titulaciones de primer ciclo universitario. Técnicos y profesionales de apoyo. Artistas y deportistas CS IIIA. Empleados de tipo administrativo y profesionales de apoyo a la gestión administrativa y financiera. Trabajadores de los servicios personales y de seguridad CS IIIB. Trabajadores por cuenta propia CS IIIC. Supervisores de trabajadores manuales CS IVA. Trabajadores manuales cualificados CS IVB. Trabajadores manuales semicualificados CS V. Trabajadores no cualificados CS VI. Fuerzas armadas. Sacerdotes. Auxiliar laico de religiones

Todos los sujetos han sido entrevistados por el mismo especialista en Aparato Digestivo. Se ha recogido información sobre diferentes variables: sexo, edad, lugar de residencia y número de conviventes (en la infancia y vida adulta), estancia en una institución, emigración, nivel de estudios, clase social (en la infancia y actual), profesión manual/no manual (del participante o el cabeza de familia), compartir dormitorio o cama en la infancia, consumo de agua de fuentes y pozos, contacto con animales domésticos (perro, gato) en la infancia, consumo de tabaco y alcohol, antecedentes familiares de úlcera péptica, antecedentes personales de exploración del tracto digestivo superior mediante endoscopia y presencia de síntomas digestivos actuales o recientes (en los últimos 12 meses). Para el lugar de residencia se ha considerado como urbana una población de más de 50,000 habitantes. Para el número de conviventes se ha establecido el punto de corte en 6 individuos. Para evaluar el nivel de estudios y la clase social se han empleado las categorías propuestas y publicadas por el Grupo de Trabajo de la Sociedad Española de Epidemiología y de la Sociedad Española de Medicina de Familia y Comunitaria (8), con dos modificaciones. Para el nivel de estudios, se ha utilizado la clasificación exhaustiva con 6 niveles, pues los analfabetos y los individuos sin estudios se han agrupado en el mismo nivel, denominado nivel 0. Y con respecto a la clase social, se ha incluido la clase VI, integrada por militares, sacerdotes y auxiliares laicos de las religiones, al no indicar en la publicación en cuál de las otras clases sociales deben integrarse estos individuos (Tabla I). Al analizar la relación entre la infección y la clase social según la profesión de cada sujeto, se han excluido a las amas de casa y a los estudiantes, que se han incluido al analizar esta relación en función de la clase social según la profesión del cabeza de familia. Se han considerado como trabajadores no manuales los de profesiones adscritas a las clases sociales I, II, IIIA y VI, y como trabajadores manuales los de clases IIIB, IIIC, IVA, IVB y V. Se ha evaluado la presencia de los siguientes síntomas del tracto digestivo superior: pirosis, regurgitación, disfagia, náuseas, vómitos, dolor/molestia y pesadez/distensión, con independencia de su frecuencia e intensidad. Las categorías aceptadas para el resto de las variables aparecen en las tablas II a V.

do con un nivel de confianza del 95%. Para analizar la relación entre la infección y las diferentes variables, los individuos no infectados por haber recibido tratamiento de erradicación se han incluido entre los infectados, puesto que lo más lógico es suponer que han albergado el H. pylori durante muchos años, hasta su eliminación. Se han utilizado media e intervalos de confianza al 95% (IC 95%) para las variables cuantitativas, para las variables cualitativas se han empleado frecuencia y porcentaje, y se han efectuado una análisis univariante y un análisis multivariante. Se han estimado como significativas diferencias con un valor p < 0,05. Para analizar la asociación entre variables cuantitativas, se han empleado la prueba t de Student para comparación de medias o el coeficiente de correlación de Pearson. Para la comparación de porcentajes se ha empleado la prueba Chi cuadrado. Para estimar la magnitud de la asociación en términos de riesgo, se ha calculado la odds ratio (OR) y su IC 95% para cada posible factor de riesgo de infección por H. pylori. Se ha efectuado regresión logística no condicional, con variable dependiente la infección por H. pylori, y como variables independientes los factores que en el análisis univariante mostraron asociación con la misma, así como aquellos potencialmente confusores. Para la modelación se ha utilizado la estrategia “backward”.

Análisis estadístico

Análisis de no respondedores

Los datos han sido analizados empleando el programa SPSS versión 10.0 (SPSS. Inc. Chicago. IL. USA), trabajan-

Se ha elegido al azar una muestra del 20% de los sujetos que no han querido participar en el estudio, y se les

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Tabla II. Prevalencia de la infección por H. pylori según las variables: sexo, edad, lugar de residencia en infancia y adulto, número de conviventes en infancia y adulto y estancia en institución. Análisis univariante Variable

Sexo Mujer Hombre

Nº de sujetos Prevalencia (%) n (%)

187 (48,8) 196 (51,2)

129 (68,9) 144 (73,4)

Edad (años) 18-24 25-34 35-44 45-54 55-64 65-74 75-84 > 84

Análisis univariante OR (95% IC)

Tabla III. Prevalencia de la infección por H. pylori según las variables: emigración, nivel de estudios, clase social por profesión del sujeto y profesión del sujeto no manual/manual. Análisis univariante Variable

0,803 (0,516-1,251)

Emigración No Sí

1,017 (1,004-1,031)

Nivel de estudios

17 (4,4) 53 (13,8) 65 (17) 69 (18) 62 (16,2) 77 (20,1) 33 (8,6) 7 (1,8)

8 (47,1) 31 (58,5) 39 (60,0) 61 (88,4) 51 (82,2) 55 (71,4) 24 (72,7) 4 (57,1)

Residencia infancia Urbano Rural

68 (17,8) 315 (82,2)

37 (54,4) 236 (74,9)

2,503 (1,457-4,299)

Residencia adulto Urbano Rural

135 (35,2) 248 (64,8)

91 (67,4) 182 (73,4)

1,333 (0,844-2,106)

Nº conviventes infancia ≤6 255 (66,6) >6 128 (33,4)

178 (69,8) 95 (74,2)

1,245 (0,772-2,008)

Nº conviventes adulto ≤6 >6

367 (95,8) 16 (4,2)

261 (71,1) 12 (75,0)

1,218 (0,384-3,863)

Institución No Sí

339 (88,5) 44 (11,5)

243 (71,7) 30 (68,2)

0,847 (0,430-1,666)

1,585 (0,529-4,753) 2,054 (0,698-6,047) 5,930 (1,878-18,729) 4,687 (1,496-14,684) 2,812 (0,962-8,225) 3,516 (1,016-12,265) 1,500 (0,254-8,844)

OR: odds ratio.

ha entrevistado usando el mismo cuestionario que ha sido utilizado con los participantes. RESULTADOS Se han estudiado 383 sujetos, de los que 265 están infectados. Al incluir entre estos a los 8 sujetos erradicados previamente, tenemos 273 sujetos con infección activa o pasada. En las tablas II a V se muestran los resultados del análisis univariante. No se ha encontrado asociación entre el sexo y la infección. La edad, con una OR de 1,017 (95% IC: 1,004-1,031), se encuentra asociada al riesgo de padecer la infección, y al comparar los grupos entre sí, tomando como referencia al grupo de menor prevalencia (18-24 años), se obtiene que el riesgo se asocia con los de edades 45-54, 55-64 y 75-84. También se ha encontrado asociación entre la infección y: a) el lugar de residencia en la infancia (OR:

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0 1 2 3 4 5

Nº de sujetos Prevalencia (%) n (%)

214 (55,9) 169 (44,1)

148 (69,2) 125 (74,0)

Análisis univariante OR (95% IC)

1,267 (0,808-1,986) 1,270 (0,801-2,087)

14 (3,7) 48 (12,5) 196 (51,2) 75 (19,6) 28 (7,3) 22 (5,7)

12 (85,7) 36 (75,0) 144 (73,5) 51 (68,0) 19 (67,9) 11 (50,0)

CS por profesión sujeto I 20 (5,2) II 31 (8,1) IIIA 53 (13,8) IIIB 104 (27,2) IIIC 2 (0,5) IVA 80 (20,9) IVB 26 (6,8) V 30 (7,8) VI 7 (1,8)

10 (50,0) 23 (74,2) 35 (66,0) 71 (68,3) 1 (50,0) 63 (78,8) 20 (76,9) 22 (73,3) 5 (71,4)

3,000 (0,916-9,830) 2,100 (0,753-5,856) 2,121 (0,840-5,825) 0,500 (0,039-6,439) 3,650 (1,334-9,986) 3,000 (0,881-10,210) 3,000 (0,875-9,448) 1,000 (0,484-18,601)

Profesión sujeto No manual Manual

73 (65,7) 177 (73,1)

1,414 (0,929-2,153)

111 (28,9) 242 (63,1)

5,997 (1,080-33,294) 3,000 (1,039-8,666) 2,769 (1,133-6,770) 2,125 (0,808-5,585) 2,111 (0,667-6,682 1,414 (0,929-2,153)

OR: odds ratio; CS: clase social.

2,503); b) la clase social según la profesión del cabeza de familia actual (OR: 2,149); c) la profesión no manual/manual del cabeza de familia actual (OR: 2,149); d) compartir dormitorio en la infancia (OR: 1,768); e) el tipo de agua de consumo (OR: 2,012); y f) contacto con animales en la infancia (OR: 1,655). Se ha observado una tendencia hacia una asociación con la clase social según la profesión del sujeto, la profesión no manual/manual del sujeto, la clase social según la profesión del cabeza de familia en la infancia, la profesión no manual/manual del cabeza de familia en la infancia y compartir cama en la infancia. Para el resto de las variables, no se han encontrado ni asociación ni una tendencia a la misma. Al igual que se ha hecho con la edad, para la variable nivel de estudios, se ha tomado como referencia la categoría con menor prevalencia para compararla con el resto, obteniéndose que el riesgo se asocia con los niveles más bajos, 0, 1 y 2. En el análisis multivariante se ha obtenido como resultado que solamente la edad es un factor de riesgo asociado de forma independiente a la infección, con una OR de 2,298 (IC 95%: 1,363-3,874). El lugar de residencia en el medio rural en la infancia muestra una gran tendencia hacia una correlación directa con la infección, con una OR de 1,714 (IC 95%: 0,945-3,109). Con la estrategia realizada, no se ha demostrado que alguna del resto de las va-

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Tabla IV. Prevalencia de la infección por H. pylori según las variables: clase social por profesión del CFI, profesión del CFI no manual/manual, clase social por profesión del CFA y profesión del CFA no manual/manual. Análisis univariante Variable

CS por profesión CFI I II IIIA IIIB IIIC IVA IVB V VI Profesión CFI No manual Manual CS por profesión CFA I II IIIA IIIB IIIC IVA IVB V VI Profesión CFA No manual Manual

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FACTORES DE RIESGO ASOCIADOS A LA INFECCIÓN POR HELICOBACTER PYLORI. UN ESTUDIO DE BASE POBLACIONAL EN LA PROVINCIA DE OURENSE

Nº de sujetos Prevalencia (%) n (%)

Análisis univariante OR (95% IC)

Tabla V. Prevalencia de la infección por H. pylori según las variables: compartir dormitorio en infancia, compartir cama en infancia, tipo de agua de consumo, contacto con animales en infancia, consumo de tabaco, consumo de alcohol, AF de úlcera, endoscopia previa y síntomas digestivos. Análisis univariante Variable

1,414 (0,942-2,123) 11 (2,9) 13 (3,4) 29 (7,6) 185 (48,4) 1 (0,3) 109 (28,5) 12 (3,1) 23 (6) 0 (0) 53 (13,9) 330 ( 86,1)

4 (36,4) 9 (69,2) 16 (55,2) 135 (72,7) 1 (100) 80 (73,4) 11 (91,7) 17 (73,9) 0 (0) 29 (54,7) 244 (73,9)

3,397 (0,718-21,594) 2,154 (0,515-9,000) 4,655 (1,306-16,589) 4,828 (1,316-17,711) 19,249 (1,768-209,528) 4,958 (1,062-23,157)

1,414 (0,942-2,123) 2,149 (1,179-3,916)

20 (5,2) 33 (8,6) 71 (18,5) 88 (23,0) 3 (0,8) 116 (30,3) 20 (5,2) 22 (5,7) 10 (2,6) 134 (34,9) 249 (65,0)

10 (50,0) 25 (75,8) 48 (67,6) 60 (68,1) 1 (33,3) 91 (78,4) 14 (70,0) 16 (72,7) 8 (80,0) 91 (67,9) 182 (73,0)

3,125 (0,956-10,212) 2,087 (0,762-5,716) 2,107 (0,787-5,644) 0,500 (0,039-6,439) 3,640 (1,364-9,717) 2,333 (0,638-8,538) 2,667 (0,738-9,629) 4,000 (0,674-23,724)

2,149 (1,179-3,916)

OR: odds ratio; CS: clase social; CFI: cabeza de familia en infancia; CFA: cabeza de familia actual.

riables analizadas actúe como factor de riesgo independiente vinculado a la infección. Del grupo de no participantes se ha elegido al azar una muestra del 20%, constituida por 44 individuos, que presentan en general unas características similares a las encontradas en los respondedores, con algunas diferencias. Se ha detectado la menor presencia de síntomas digestivos, referida por 9 sujetos, el 20,4%, siendo del 37,3% en los respondedores (p < 0,05), y un 20,4% de individuos con el antecedente de la emigración, significativamente inferior al 44,1% de los respondedores (p < 0,05). DISCUSIÓN Creemos que puede considerarse que la muestra estudiada es representativa de la población general adulta de la provincia de Ourense, y hacerse extensible a esta los resultados del estudio, cuya principal limitación es la tasa de participación, en torno al 60%. Sin embargo, una muestra de los que se han negado a participar ha sido en-

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Nº de sujetos Prevalencia (%) n (%)

Análisis univariante OR (95% IC)

Compartir dormitorio I No Sí

128 (33,4) 255 (66,6)

81 (63,3) 192 (75,3) 1,768 (1,118-2,797)

Compartir cama I No Sí

194 (50,7) 189 (49,3)

130 (67,0) 143 (75,7) 1,530 (0,979-2,393)

Agua fuente/pozo Infrecuente Frecuente

65 (16,9) 318 (83,1)

38 (58,4) 235 (73,8)

Contacto con animales Infrecuente Frecuente

101 (26,4) 282 (73,6)

64 (63,4) 209 (76,6) 1,655 (1,019-2,687)

Tabaco No Sí/ex-fumador

243 (63,4) 140 (36,6)

173 (71,2) 100 (72,1) 1,012 (0,639-1,602)

Alcohol No Sí

225 (58,7) 158 (41,3)

155 (68,9) 118 (71,7) 1,332 (0,844-2,103)

AF úlcera No Sí

318 (83,0) 65 (17,0)

222 (69,8) 51 (78,5) 1,575 (0,832-2,981)

Endoscopia No Sí

345 (90,1) 38 (9,9)

248 (71,9) 25 (65,8) 0,752 (0,370-1,530)

Síntomas digestivos No Sí

240 (62,7) 143 (37,3)

172 (71,6) 101 (70,6) 0,975 (0,776-1,225)

2,012 (1,157-3498)

OR: odds ratio; I: infancia. AF: antecedente familiar.

trevistada, encontrándose escasas diferencias con los participantes. La más reseñable es la distinta presencia de síntomas digestivos, mayor en los segundos, quizás porque se han entrevistado mayoritariamente en persona, mientras que en los primeros ha predominado la vía telefónica. Posiblemente con el contacto directo se logre una mejor explicación de los síntomas buscados, y se recuerden mejor en caso de una presentación infrecuente. Sobre los factores de riesgo estudiados, hay asociación directa de la infección con la edad, tanto en el análisis univariante como en el multivariante. Se detecta un aumento de prevalencia hasta alcanzar un pico máximo en el grupo de mediana edad, con un descenso posterior, un hallazgo ya comunicado por otros investigadores (913). Esta prevalencia creciente es generalmente considerada como un efecto cohorte, y denota unas peores condiciones socioeconómicas e higiénicas en el pasado que

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favorecieron la infección (14), aunque algunos como Veldhuyzen van Zaten y cols. (15) proponen un riesgo continuado de infección. El mencionado descenso en la prevalencia en los sujetos de avanzada edad, se ha atribuido a la aparición de atrofia gástrica y como consecuencia, al desarrollo de un microambiente inadecuado para la supervivencia de H. pylori, que desaparecería de la mucosa gástrica (16). Malaty y cols. (17) identificaron el origen rural como factor de riesgo independiente asociado a la infección. En el presente estudio, aunque se ha detectado correlación directa con la residencia en medio rural en la infancia en el análisis univariante, no se ha obtenido esta relación en el análisis multivariante, aunque se observa una gran tendencia a la misma. Además, al igual que en otros estudios (16,18), no se ha apreciado asociación con el lugar de residencia actual, descrito sin embargo en varios trabajos (19,20). Un alto número de conviventes ha sido identificado en ocasiones como un factor de riesgo importante (21-23), lo que no podemos corroborar, como tampoco la relación con el sexo, lo que concuerda con la mayoría de los estudios publicados (4,5,9,13,24-26), en contraposición con aquellos en los que se ha identificado una prevalencia mayor en hombres (2730). Se ha descrito una mayor prevalencia en sujetos de estratos sociales inferiores, lo que se ha evaluado habitualmente por el nivel de estudios, el tipo de ocupación o los ingresos anuales (9,13,18,26,27). Algunos han encontrado esta relación únicamente con la clase social de la infancia (17,31). En el presente trabajo, el nivel socioeconómico se ha evaluado de diferentes maneras, y aunque en el análisis univariante se ha apreciado asociación o una gran tendencia hacia una correlación de alguna de estas variables con la infección, como por ejemplo ejercer un trabajo manual el cabeza de familia actual, el análisis multivariante no ha identificado ninguna como factor de riesgo independiente. El 44,1% de los participantes han sido emigrantes, lo que podría considerarse también como un indicador de pertenencia pasada o actual a una clase social baja. Sin embargo, no se ha observado asociación de esta variable con la infección. La falta de correlación encontrada con el consumo de tabaco y alcohol, guarda concordancia con los resultados de numerosos trabajos (4,9,13,24,26), con excepciones, pues Murray y cols. (25) han apreciado correlación directa con el tabaco. También hay resultados discordantes respecto al consumo de alcohol, y así Brenner y cols. (32) y Kuepper-Nybelen y cols. (33) han encontrado una correlación inversa con su consumo elevado, mientras que Hook-Nikane y cols. (34) han observado una gran tendencia hacia una asociación directa. Se ha descrito una mayor prevalencia en sujetos que han permanecido en

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instituciones como orfanatos o residencias de ancianos, lo que no podemos confirmar (35,36). Algunos estudios han mostrado mayor prevalencia en individuos que en su infancia tuvieron que compartir dormitorio o cama, mientras que otros no detectan tal asociación (6,10,21,37-40). En este caso, el análisis univariante muestra que compartir dormitorio o cama en la infancia presentan asociación directa o una gran tendencia hacia la misma respectivamente. El contacto frecuente con animales domésticos, principalmente perros y gatos, se ha identificado en ocasiones como un factor de riesgo de adquisición de la infección, mientras que en otras se han observado una relación inversa o, como en este estudio, la ausencia de asociación (18,41-43). El consumo frecuente de agua de fuentes o pozos presenta correlación directa con la infección en el análisis univariante, lo que refuerza la hipótesis de su papel como vehículo de transmisión. También en nuestro país Santana y cols. (44) y Martín de Argila y cols. (45), han detectado tal asociación, no así otros autores (18,46,47). Aunque se ha comunicado una mayor prevalencia en individuos con los antecedentes personales de endoscopia alta (24) y antecedentes familiares de úlcera péptica (24,48-50), no hemos demostrado asociación con ninguna de estas variables. Tampoco hemos encontrado asociación con síntomas del tracto digestivo superior, un hallazgo común a otros estudios (21,24,26,27,51), aunque otros investigadores sí la han detectado (50). Como conclusión, este estudio muestra que en la población general adulta de la provincia de Ourense, la edad es el único factor de riesgo independiente asociado a la infección por H. pylori, mientras que el lugar de residencia en la infancia presenta una gran tendencia hacia una correlación directa con la misma. Es posible que otras variables puedan tener importancia como factores de riesgo, pero la elevada correlación entre algunas de ellas (clase social, número de conviventes, lugar de residencia, etc.), puede ocasionar que al ser analizadas de manera independiente muestren su efecto sobre la infección, pero que lo pierdan una vez incluidas en el modelo conjunto debido a la colinealidad.

AGRADECIMIENTOS Los autores desean expresar su gratitud al Dr. Adolfo Figueiras, del Departamento de Medicina Preventiva de la Universidad de Santiago de Compostela, por su colaboración para la elaboración de este manuscrito.

REV ESP ENFERM DIG 2006; 98(5): 330-340