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Doctoral Thesis

Plant resistance to insect herbivores effects of drought stress and induction by herbivore damage Author(s): Gutbrodt, Bettina Publication Date: 2011 Permanent Link: https://doi.org/10.3929/ethz-a-006666968

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DISS. ETH No. 19803

Plant resistance to insect herbivores: effects of drought stress and induction by herbivore damage

A dissertation submitted to ETH ZURICH for the degree of Doctor of Sciences

presented by BETTINA GUTBRODT Dipl. Umwelt-Natw. ETH born 28 June 1982 Bülach (ZH)

accepted on the recommendation of Prof. Dr. Silvia Dorn, examiner Prof. Dr. Andreas Schaller, co-examiner Dr. Karsten Mody, co-examiner

2011

1 Summary

Insect herbivores pose a major threat to plants, severely compromising their growth and survival. Hence, effective defense against insect herbivory is a beneficial investment for plants, which generally involves the production of secondary chemicals that deter herbivores or impair their development. However, plant resistance to insect herbivores is not a constant feature. Environmental conditions impact plant physiology and may alter defensive plant traits, resulting in increased or decreased resistance and lastly causing shifts in plant-insect interactions. Understanding how abiotic and biotic environmental factors affect plant resistance to herbivores is crucial to gain a deeper insight into these complex interactions, and further may offer some solid ground for the prediction of possible ecological consequences of climate change. In this thesis, an experimental approach was used to enhance knowledge on how plant resistance to leaf-chewing insect herbivores is (1) affected by drought stress and (2) how it is induced following herbivore attack. Alterations in plant resistance were assessed by linking stress-mediated changes in primary and secondary leaf chemicals to responses of a generalist (Spodoptera littoralis) and a specialist (Pieris brassicae) lepidopteran herbivore to differently drought-stressed and herbivore-damaged plants. This study revealed that drought stress principally reduces constitutive plant resistance, although different insect species may be affected in alternative ways. In all three studied plant systems (i.e. apple, cabbage, garlic mustard), secondary defense compounds in leaves monotonically decreased as the intensity of drought stress increased. Furthermore, the generalist herbivore preferred feeding on severely stressed plants compared to well-watered plants. The specialist herbivore showed similar responses, with increased preference of drought-stressed over well-watered cabbage plants and enhanced development on stressed garlic mustard. However, choice tests in garlic mustard revealed a clear feeding preference of the specialist for well-watered plants. This study also found that the intensity of the drought stress experienced by plants may play an important role in the direction of effects on insect herbivores. The evaluation of herbivore responses to drought along a stress gradient revealed that at least in some plant species acceptability by generalists may be reduced at moderate levels of stress.

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Detailed insights into the process of induced resistance were gained in this study, revealing the time scale and spatial within-plant distribution of induced responses, as well as elucidating the role of herbivore species identity in inducing these responses. Both apple and cabbage plants responded to herbivore attack with an increase in the levels of main secondary defense compounds. Generalist herbivores principally distinguished between undamaged and damaged plants, starting 3-4 days after initial herbivore attack and lasting until 10 days after damage for apple. Furthermore, these herbivore responses were found above and below the damage site, suggesting signals responsible in conveying systemic induced responses to travel up and down the shoot. However, secondary defense compounds in cabbage were elevated to a lesser extent following damage by the specialist herbivore and moreover, previous herbivore damage by both con- and heterospecifics did not affect the feeding preferences of this herbivore. Hence, induced resistance may not be effective against all attacking insect herbivores. Lastly, combined effects of drought stress and herbivore attack indicated that induced resistance to generalists is not limited under drought conditions. The degree in which this phenomena may possibly compensate for reduced constitutive resistance in stressed plants remains to be evaluated. In conclusion, this project successfully identified possible changes in plant resistance due to abiotic and biotic stress factors. The findings emphasize the key role of secondary defense compounds in mediating plant resistance to herbivores, with alternative adaptations of insect species to these compounds possibly indicating the direction of species-specific effects.

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2 Zusammenfassung Herbivore Insekten stellen eine grosse Bedrohung für Pflanzen dar. Frassschaden durch Insekten

kann

zu

einer

starken

Verringerung

des

Wachstums

und

der

Überlebenswahrscheinlichkeit von Pflanzen führen. Die Ausbildung einer wirksamen Resistenz gegenüber Herbivoren ist daher für Pflanzen von grossem Vorteil und beinhaltet oftmals die Produktion von abwehrenden oder toxischen sekundären Inhaltsstoffen. Diese Resistenz kann jedoch nicht als konstante Pflanzeneigenschaft betrachtet werden. Umweltbedingungen beeinflussen physiologische Vorgänge in Pflanzen und können Abwehreigenschaften so verändern, dass Resistenz gegenüber Insekten zu- oder abnimmt. Dies kann zudem Auswirkungen auf Pflanzen-Insekten Interaktionen zur Folge haben. Ein umfassendes Verständnis des Einflusses von abiotischen und biotischen Stressfaktoren auf die Pflanzenresistenz ist notwendig, um diese komplexen Interaktionen zwischen Pflanzen und Insekten besser zu verstehen. Zudem bieten Informationen über umweltbedingte Veränderungen der Pflanzenresistenz eine wichtige Grundlage, um mögliche ökologische Auswirkungen von Klimawandel richtig abzuschätzen. In dieser Arbeit wurde ein experimenteller Ansatz gewählt, um den Effekt von Trockenstress auf die natürliche Pflanzenreisstenz gegenüber kauenden Insekten zu eruieren und, in einem zweiten Schritt, um die Induktion von Resistenz nach Pflanzenbeschädigung durch Insektenfrass zu studieren. Um die Auswirkungen von Trockenstress und Insektenfrass auf Pflanzenresistenz zu bestimmen, wurden Veränderungen in chemischen Inhaltsstoffen von Blättern und daran gekoppelte Reaktionen von zwei Lepidopteren-Raupen, einem Generalisten (Spodoptera littoralis) und einem Spezialisten (Pieris brassicae), gemessen. Diese Studie zeigte, dass Trockenstress prinzipiell die konstitutive Pflanzenresistenz reduziert, obwohl unterschiedliche Insektenarten auf verschiedene Weisen betroffen sind. Die Konzentrationen

von

sekundären

Blattinhaltsstoffen

nahmen

mit

zunehmendem

Trockenstress für alle drei untersuchten Pflanzensysteme (Apfel, Kohl, Knoblauchhederich) in monotonischer Weise ab. Zudem wies der Generalist eine klare Frasspräferenz für stark gestresste gegenüber gut bewässerten Pflanzen auf. Der Spezialist zeigte ein ähnliches Verhalten und präferierte trockengestresste Kohlpflanzen und entwickelte sich besser auf gestresstem Knoblauchhederich. Allerdings zeigte der Spezialist in Frasswahlversuchen mit Knoblauchhedrich eine Präferenz für gut bewässerte Pflanzen. Diese Studie verdeutlichte

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weiter die Wichtigkeit der Stressintensität, welche die Richtung der Effekte auf herbivore Insekten mitbestimmen kann. Unter Betrachtung eines Stressgradienten konnte gezeigt werden, dass wenigstens in einigen Pflanzenarten die Resistenz gegenüber Herbivoren in moderat gestressten Pflanzen am höchsten sein kann. Diese Arbeit gewährte auch detaillierte Einblicke in den Prozess der induzierten Pflanzenresistenz. Der zeitliche Verlauf sowie die räumliche Verteilung von induzierten Pflanzenreaktionen wurden quantifiziert, und die Bedeutung der Artenzugehörigkeit der Insekten, welche diese Reaktionen auslösen, wurde untersucht. In Apfel und Kohl wurden nach Herbivorenbefall erhöhte Konzentrationen von sekundären Abwehrstoffen gemessen. Der Generalist bevorzugte generell unbeschädigte gegenüber beschädigten Pflanzen, wobei sich dieses Verhalten beim Fressen von Apfelpflanzen drei bis vier Tage nach Herbivorenbefall zeigte und bis zehn Tage nach dem Schadensereignis anhielt. Zudem wurden diese Muster der Frasspräferenz in Blättern oberhalb und unterhalb der Schadstelle gefunden. Dies deutet darauf hin, dass Signalstoffe welche diese systemisch induzierte Resistenz übermitteln, in Pflanzen sowohl nach oben wie nach unten transportiert werden können. Allerdings wurde gefunden, dass die Abwehrstoffe im Kohl nach einem Frassschaden durch den Spezialisten in geringerem Masse anstiegen. Zudem wurde die Frasspräferenz des Spezialisten nicht vom Anstieg der Abwehrstoffe beeinflusst, welcher als Reaktion auf den Herbivorenbefall hervorgerufen wurde. Dies war unabhängig davon, ob der Schaden durch den Spezialisten oder den Generalisten verursacht wurde. Induzierte Resistenz scheint daher nicht gegenüber allen herbivoren Insekten einen effektiven Schutz zu bieten. Untersuchungen zu der Kombination von Trockenstress und Herbivorenbefall zeigten, dass induzierte Pflanzenresistenz gegenüber dem Generalisten in trockengestressten Pflanzen nicht deutlich eingeschränkt sein muss. Bis zu welchem Grad dieses Phänomen die reduzierte konstitutive Resistenz unter Trockenstress-Bedingungen kompensieren kann, bleibt herauszufinden. Mögliche Veränderungen der natürlichen Pflanzenresistenz gegenüber herbivoren Insekten, die durch abiotische und biotische Einflussfaktoren hervorgerufen werden, konnten in diesem Projekt erfolgreich identifiziert werden. Die Ergebnisse dieser Arbeit verdeutlichen die herausragende Bedeutung von sekundären Abwehrstoffen für die Pflanzenresistenz, wobei unterschiedliche Anpassungen der Insektenarten an diese Stoffe möglicherweise einen Hinweis auf die Richtung der Effekte geben dürften.

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