La metilaci¶on en sedimentos anaerobios, su importancia en el ciclo del mercurio y la salud humana R o c ¶ ³o To r r e s A . y Fr a n c is c o Gu t i¶e r r e z M. L a b . E c o s is t e m a s Co s t e r o s . D e p t o . H id r o b io lo g ¶ ³a . D .C.B .S . U A M-I Introducci¶ on. Diversos procesos industriales emplean metales tanto en su forma elemental como combinada. Las interacciones microbianas con algunos de estos metales, como sucede en el proceso de la metilaci¶on, provocan la movilizaci¶on y potenciaci¶on de los metales pesados como t¶ oxicos ambientales. En la metilaci¶ on, los microorganismos son capaces de transferir los grupos metil (CH3 ) a diversos metales pesados y algunos metaloides, como el selenio y el ars¶enico, dando como resultado un aumento de la toxicidad y la biomagni¯caci¶ on de dichos metales, afectando los diferentes niveles tr¶o¯cos, incluyendo al hombre.

rados por las actividades mineras relacionadas con la extracci¶ on de mercurio y oro; por ejemplo, la pr¶ actica minera en la mina de mercurio en el lago Clear en California, produce desechos de roca que son transportados y depositados en las orillas del lago, este proceso de transporte y apilamiento aunado al intemperismo de los desechos rocosos ha dado como resultado la acumulaci¶ on de 100 toneladas m¶etricas de mercurio en el lago Clear (Suchanek et al., 2000). Otras fuentes de mercurio al medio son la industria el¶ectrica, la manufactura de instrumentos, los procesos electrol¶³ticos y la cat¶ alisis qu¶³mica; tambi¶en destacan las sales de mercurio y los compuestos de fenilmercurio, los cuales por presentar una gran actividad antimicrobiana se utilizan como fungicidas y desinfectantes. La producci¶ on mundial anual de mercurio se ha estimado en aproximadamente 10 000 toneladas m¶etricas, liber¶ andose una cantidad adicional de 3 000 toneladas m¶etricas de mercurio a partir de la quema de combustibles f¶ osiles. Cabe se~ nalar que u ¶nicamente una peque~ na cantidad del mercurio generado es reciclado, convirti¶endose la mayor parte en un contaminante.

El mercurio es un metal pesado que se utilizar¶ a para ilustrar el proceso microbiano de la metilaci¶ on por ser el que m¶as se ha estudiado y el que m¶ as inter¶es ha recibido ya que un suceso tr¶agico en Jap¶ on puso en evidencia el peligro que representa la contaminaci¶ on del medio ambiente con mercurio y llam¶ o la atenci¶ on sobre un proceso microbiano: la metilaci¶ on del mercurio en sedimentos anaerobios. No obstante lo anterior, se debe recordar que la metilaci¶ on no s¶ olo se presenta con dicho metal. Ciclo del mercurio en los sistemas acu¶ aticos. El ciclo del mercurio en el medio ambiente involucra una serie de transformaciones qu¶³micas y f¶³sicas que se presentan en el aire, suelo y cuerpos acu¶ aticos. Un componente importante en el ciclo del mercurio es la formaci¶on de metilmercurio por los microorganismos acu¶ aticos y su acumulaci¶on en las cadenas alimenticias, particularmente en las especies carn¶³voras (pisc¶³voras). El consumo humano de estas especies es la ruta m¶ as com¶ un de exposici¶on al metilmercurio. En la ¯gura 1 se presenta el ciclo del mercurio en un sistema acu¶atico y la biomagni¯caci¶ on del mismo a trav¶es de la cadena alimenticia.

Cualquiera que sea la fuente que est¶ a aportando mercurio, ¶este puede ir a la atm¶ osfera y a los sistemas acu¶ aticos. El mercurio atmosf¶erico b¶ asicamente es mercurio elemental (Hg0 ), cuya concentraci¶on en la atm¶ osfera aumenta al incrementarse la temperatura y disminuye con una mayor humedad relativa (Amouroux et al., 1999). El mercurio elemental se transporta de manera e¯ciente como gas en la atm¶ osfera terrestre y existe evidencia de que la contaminaci¶ on atmosf¶erica por mercurio se origina principalmente por industrias mineras que extraen mercurio y oro, m¶ as que por las plantas de energ¶³a el¶ectrica.

Los aportes de mercurio en la Tierra involucran fuentes antropog¶enicas y naturales. Los aportes naturales de mercurio provienen del intemperismo de las rocas, pero esta fuente es sumamente peque~ na comparada con las entradas antropog¶enicas. Entre los aportes antropog¶enicos est¶an los residuos de mercurio libe-

En los ecosistemas acu¶ aticos el mercurio puede provenir de la precipitaci¶ on atmosf¶erica y/o de la descarga de aguas residuales, principalmente industriales. El mercurio, una vez que ingresa a los sistemas 21

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F ig . 1 . C ic lo de l me rc urio y bio ma g ni¯c a c i¶o n de l me tilme rc urio e n la c a de na a lime ntic ia a c ua tic a ( A tla s y Ba rtha , 1 9 8 1 ).

La metilaci¶ on en sedimentos anaerobios. . . Roc¶³o Torres A. y Francisco Guti¶errez M.

acu¶ aticos, puede permanecer en el agua o depositarse en los sedimentos. En la columna de agua adem¶ as del mercurio elemental, existe el mercurio i¶ onico (que puede formar enlaces con el cloro, el ¶acido sulfh¶³drico o los ¶ acidos org¶anicos) y el mercurio org¶anico, particularmente el metilmercurio, el cual en gran parte proviene de los estratos anaer¶obicos. El metilmercurio, m¶ as que el mercurio inorg¶anico, por ser lipof¶³lico se bioconcentra por los organismos de varios niveles tr¶o¯cos de la cadena alimenticia. En lo que se re¯ere a la depositaci¶on, los sedimentos de estuarios, lagunas costeras y bah¶³as act¶ uan como trampas de los metales liberados por las descargas industriales, por lo cual la contaminaci¶ on por ¶estos es mayor en las zonas de depositaci¶ on adyacentes a las descargas y desciende hacia mar abierto. En los sedimentos, el mercurio puede estar disponible para los microorganismos que efect¶ uan el proceso de metilaci¶on, o bien, puede ser incorporado por los organismos bent¶onicos. Los sedimentos adem¶ as de ser una fuente importante de metilmercurio, tambi¶en contribuyen a disminur su concentraci¶ on a trav¶es del proceso conocido como dimetilaci¶ on, el cual puede efectuarse tanto por procesos biol¶ ogicos como fotoqu¶³micos (Morel et al., 1998). Al parecer existe un equilibrio din¶amico entre la generaci¶ on y consumo de metilmercurio en los sedimentos anaerobios; no obstante las cantidades de metilmercurio que lleguen a existir en el agua y en el sedimento, pueden ser su¯cientes para contaminar la cadena alimenticia. Como ya se mencion¶o, el metilmercurio puede ser incorporado por los organismos acu¶aticos; en el caso de los peces y moluscos la incorporaci¶ on se da por medio de las branquias, pero como dichos organismos no tienen mecanismos ¯siol¶ogicos ni bioqu¶³micos e¯cientes que les permitan la eliminaci¶ on del metilmercurio, tienden a concentrarlo en sus tejidos. Al respecto, se ha observado que las concentraciones de metilmercurio est¶an alcanzando niveles alarmantes en peces de diferentes lagos de Escandinavia por el uso de mercurio org¶anico como fungicida para controlar las malezas; una situaci¶on de riesgo tambi¶en se est¶a desarrollando en los grandes lagos en los Estados Unidos de Norteam¶erica, porque diversos complejos industriales est¶an descargando sus aguas residuales en grandes ¶areas acu¶ aticas cercanas a zonas de pesca, asimismo se han detectado cantidades bajas pero signi¯cativas de mercurio en peces oc¶eanicos de niveles tr¶o¯cos superiores como el at¶ un. Lo anterior indica que la acumulaci¶ on de los metales pesados se est¶a dando a trav¶es de la cadena alimenticia (biomagni¯caci¶on).

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Adem¶ as de los casos anteriores, el Golfo de Trieste (Mar Adri¶ atico) presenta una contaminaci¶ on substancial con mercurio, proveniente del R¶³o Soca, cuyo cauce drena los dep¶ ositos de la segunda mina de mercurio m¶ as grande del mundo: Idrija en Eslovenia, la cual est¶ a en operaci¶ on desde hace 500 a~ nos. El mercurio en los sedimentos del Golfo de Trieste puede ser removilizado desde los sedimentos hacia la columna de agua o puede pasar por un proceso de metilaci¶ on, en este caso el metilmercurio formado se acumula en los organismos (Horvat et al., 1999). Metilaci¶ on microbiana. Los efectos ecol¶ ogicos que genera la contaminaci¶on de los ecosistemas acu¶ aticos con mercurio y sus implicaciones para la salud humana, aumentan con la transformaci¶ on de las formas menos peligrosas de este metal a metilmercurio, el cual es extremadamente t¶ oxico y se biomagni¯ca. El mecanismo de la metilaci¶ on del mercurio puede ser abi¶ otico a partir de substancias h¶ umicas, pero este proceso es menos de una d¶ecima parte del que es efectuado por los microorganimos anaerobios en el sedimento, como bacterias metanog¶enicas y sulfatoreductoras, aunque diversos estudios han demostrado que la metilaci¶on a partir de una sulfatoreducci¶ on es mayor. La metilaci¶ on microbiana es un proceso mediado enzim¶ aticamente, que requiere de un medio ambiente reducido; en ¶este la coenzima metilcobalamina es capaz de convertir los iones mercurio (Hg2+ ) a metilmercurio (CH3 Hg¡ ). La metilcobalamina (metilvitamina B12 ,) y quiz¶ a otros intermediarios, son capaces de transferir el grupo metil a los iones mercurio Hg2+ , produciendo una vitamina B12 reducida (B12¡1 ). La metilaci¶ on se lleva a cabo en dos fases, produciendose al ¯nal dimetilmercurio (Fig. 2), el cual a pH ¶ acidos se descompone simult¶ aneamente a monometilmercurio. La s¶³ntesis del monometilmercurio principalmente en sedimentos acu¶ aticos anaerobios se report¶ o por primera vez en 1969 (Jensen y Jernelov, 1969). A partir de entonces, se han efectuado diversos estudios sobre la metilaci¶ on microbiana, tanto en cultivos puros como con sedimentos naturales de ambientes marinos y dulceacu¶³colas, present¶ andose diferencias entre los resultados obtenidos, ya que la sulfatoreducci¶ on es el proceso dominante involucrado en la metilaci¶ on en ambientes marinos, mientras que en los dulceacu¶³colas la metilaci¶ on procede por la acci¶ on conjunta de las bacterias sulfatoreductoras y las metanog¶enicas. La metilaci¶ on a partir exclusivamente de la actividad metanog¶enica s¶ olo se ha observado en cultivos puros.

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F ig . 2 . M e tila c i¶o n de lo s io ne s me rc urio a mo no me til y dime tilme rc urio po r la me tilc o ba la mina (fo rma me tila da de la v ita mina B1 2 ). (A tla s y Ba rtha , 1 9 8 1 ).

Compeau y Bartha (1985), al analizar el proceso de metilaci¶ on en sedimentos naturales marinos a los que se les agreg¶ o molibdato de amonio (Na2 MoO4 ) como inhibidor de la sulfatoreducci¶on, observaron que no hab¶³a producci¶on de metilmercurio, mientras que cuando se adicion¶o el ¶acido 2-bromoetano sulf¶ onico (BESA) para suprimir la metanog¶enesis, la generaci¶ on de metilmercurio se increment¶o notablemente. La supresi¶ on completa de la metilaci¶on del Hg2+ por Na2 MoO4 en sedimentos an¶oxicos y su estimulaci¶ on por BESA, llev¶o a la conclusi¶on de que la sulfatoreducci¶ on es el proceso predominante en la formaci¶ on del metilmercurio en el ambiente, siendo Desulfovibrio desulfuricans la especie identi¯cada en la metilaci¶ on. Asimismo al trabajar con las bacterias sulfatoreductoras de diferentes grupos nutricionales, se report¶ o que las que utilizan piruvato y acetato producen m¶ as metilmercurio que aquellas que emplean glucosa y lactato; lleg¶andose a cuanti¯car una producci¶ on de 11.7 ng CH3 Hg¡ /ml a partir de una densidad celular de 1.4x108 cel/ml. King et al., (2000), trabajando tambi¶en con sedimentos marinos, evaluaron las tasas de metilaci¶on con dos familias de bacterias sulfatoreductoras, determinando que las especies Desulfobacter sp, cepa BG-8 y Desulfobacterium sp, cepa BG-33 (Familia Desulfobacteriaceae), capaces de utilizar acetato, tuvieron una metilaci¶on 3 veces m¶as alta que las especies Desulfovibrio desulfuricans, Desulfobulbus propionicus y Desulfococcus multivorans (Familia Desulfovibrionaceae) que no eran capaces de usar acetato. En otro trabajo, Hadjispyrou et al., (1998), al evaluar la metilaci¶ on del mercurio (Hg), plomo (Pb) y estroncio (Sn) en sedimentos terrestres y marinos, determinaron que ¶esta se lleva a cabo en mayor proporci¶ on por las bacterias sulfatoreductoras en los sedimentos marinos, siendo la metilaci¶on del mercurio mayor en comparaci¶on con la del Pb y el Sn. La actividad metiladora del mercurio por las bacterias sulfatoreductoras en ambientes costeros es elevada. En el Golfo de Trieste (Mar Adri¶atico) se ha de-

terminado una metilaci¶ on anaerobia activa del mercurio en los sedimentos, capaz de producir aproximadamente entre 0.85 y 6.8 ng/l de CH3 Hg en el agua intersticial. Asimismo los humedales ribere~ nos contaminados con mercurio proveniente de fuentes industriales constituyen lugares importantes para la producci¶ on y liberaci¶ on de metilmercurio (Waldron et al., 2000). El proceso de metilaci¶ on efectuado por las bacterias sulfatoreductoras se expresa totalmente cuando las concentraciones de sulfatos son bajas, porque cuando ¶estos abundan, dichas bacterias utilizan de manera m¶ as e¯ciente los substratos org¶ anicos disponibles, generando grandes cantidades de ¶ acido sulfh¶³drico (H2 S) que inter¯ere con el proceso de metilaci¶ on, ya que el ¶ acido sulfh¶³drico forma enlaces con el mercurio, generando HgS que precipita. Aunado a lo anterior tambi¶en se ha demostrado que existe una zonaci¶ on vertical de la metilaci¶ on del mercurio en los sedimentos marinos. Mikac et al., (1999) en un estudio efectuado en la zona estuarina del R¶³o Sena (Francia), observaron que la mayor actividad metiladora se present¶ o en los primeros cent¶³metros del sedimento, asociandose al estrato de la m¶ axima actividad sulfatoreductora; mientras que al aumentar la profundidad la metilaci¶ on decreci¶ o al disminuir la abundancia de las bacterias sulfatoreductoras y aumentar las bacterias metanog¶enicas. En los diferentes estudios que se han efectuado, las bacterias sulfatoreductoras metiladoras identi¯cadas son bacilos gram-negativos, anaerobios obligados, m¶ oviles, con un °agelo polar. Con base en el grupo nutricional algunas pueden crecer con lactato, piruvato y acetato; otras pueden desarrollarse con colina. Al contrario de las zonas marinas, los ambientes dulceacu¶³colas caracterizados por un bajo contenido de sulfatos, el mercurio es metilado por la acci¶on conjunta de las bacterias sulfatoreductoras y metanog¶enicas. Pak y Bartha (1998) observaron que Desulfovibrio desulfuricans y Methanococcus maripa-

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ludis metilaban el Hg2+ en presencia de lactato y sin sulfatos; de manera individual ninguna poblaci¶ on bacteriana efectu¶o la metilaci¶on. Con respecto a la funci¶on de las bacterias metanog¶enicas en la metilaci¶on, al parecer ¶esta se presenta basicamente en cultivos puros (Wood et al., 1968); en donde la formaci¶on de metilmercurio se da basicamente en el per¶³odo estacionario del crecimiento bacteriano. La capacidad metiladora de los diferentes grupos bacterianos depende de varios factores, entre ellos la cin¶etica de saturaci¶on, ya que King et al., (1999) observaron que la metilaci¶on del mercurio efectuada por las bacterias sulfatoreductoras disminuye despu¶es de 12 horas de haber adicionado mercurio inorg¶ anico, lo que sugiere que hay una sorci¶ on o precipitaci¶ on del mismo que reduce su disponibilidad para la metilaci¶on. La capacidad metiladora tambi¶en se relaciona con la composici¶on gen¶etica de las bacterias, as¶³ como con su metabolismo a partir del carbono. Otros trabajos han demostrado que la metilaci¶ on microbiana es afectada por la temperatura, la salinidad, la concentraci¶on de sulfatos, la dureza del agua, as¶³ como por la adici¶on de compuestos org¶ anicos de bajo peso molecular y por los inhibidores microbianos. La fase sedimentaria est¶a considerada como el sitio m¶ as importante donde se efect¶ ua la metilaci¶ on microbiana del mercurio, no obstante, Mauro et al., (1999) determinaron que otro sitio activo para este proceso son las ra¶³ces de las macro¯tas acu¶ aticas °otadoras como el lirio acu¶atico (Eichornia crassipes), en dichas ra¶³ces la metilaci¶on aumenta con pH de 6 a 7, y disminuye con condiciones b¶asicas (pH = 8). Asimismo se ha observado la metilaci¶ on efectuada por bacterias asociadas a las branquias de los peces o a su tracto digestivo (Boening, 2000). Como se mencion¶o en la introducci¶on, la metilaci¶ on de los metales no est¶a restringida al mercurio, ni tampoco es un proceso exclusivo de las bacterias sulfatoreductoras y metanog¶enicas. El arsenato tambi¶en puede ser metilado por algunos hongos ¯lamentosos como Scopulariopsis brevicaulis, produciendo metil-, dimetil-, y trimetil arsinas (Fig. 3). En este proceso el grupo metil es aportado por la Sadenosilmetionina o por la metilcobalamina, los productos resultantes son vol¶atiles y altamente t¶ oxicos. Asimismo Veillonella alcaligenes (Micrococcus lactilyticus) efect¶ ua la metilaci¶on de numerosos metales y metaloides, incluyendo selenio, plomo, cobalto y talio (Atlas y Bartha, 1981).

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Distribuci¶ on y concentraci¶ on del metilmercurio en el medio acu¶ atico. En las Tablas 1 y 2 se presentan algunas concentraciones de metilmercurio cuanti¯cadas en la columna de agua y en el sedimento de diferentes ecosistemas acu¶ aticos: Se ha determinado que aproximadamente el 50% del metilmercurio en el agua est¶ a en forma soluble o asociado a part¶³culas coloidales menores a 1 ¹m y que las cantidades de este compuesto son mayores en los r¶³os contaminados con aguas residuales industriales y sujetos a la in°uencia de los drenajes provenientes de zonas mineras que en las zonas costeras, disminuyendo considerablemente en ¶ areas de mar abierto. En lo que se re¯ere a los sedimentos, se ha observado tambi¶en que los r¶³os tienen una contaminaci¶ on mayor en comparaci¶ on con las zonas costeras y marinas. Asimismo Ikingura y Akagi (1999) demostraron que despu¶es de una semana de que los sedimentos de r¶³os fueron contaminados con mercurio a concentraciones de 1, 5 y 10 ppm, en un lapso de una semana se registr¶ o una producci¶on m¶ axima de metilmercurio, restableci¶endose las condiciones de equilibrio de 3 a 4 semanas despu¶es de la contaminaci¶ on. Con respecto a M¶exico, Villanueva y P¶ aez-Osuna (1996) efectuaron una recopilaci¶ on de diversos trabajos desde 1973 hasta 1995, en los cuales se analizan las concentraciones de diferentes metales pesados, entre ellos el mercurio, en agua, sedimentos y organismos (moluscos, crust¶ aceos y peces) presentes en lagunas y r¶³os de los estados de Tamaulipas, Veracruz, Tabasco y Campeche. Con base en esta compilaci¶ on se determin¶ o que los estados que presentan una mayor concentraci¶ on por mercurio son Veracruz y Tabasco debido al incremento de las actividades industriales aleda~ nas a la costa del Golfo de M¶exico; sin embargo, los datos presentados en dichos trabajos se re¯eren al mercurio inorg¶ anico total y no en particular al metilmercurio. Existe s¶olo un trabajo (Figueroa, 1986), en el cual se determina la concentraci¶ on de metilmercurio en la mojarra prieta (Cichlasoma guttulatum) y en los sedimentos de los r¶³os Coatzacoalcos y Uxpanapa (Veracruz); los resultados obtenidos indicaron que el metilmercurio no se encontraba presente ni en los organismos ni en los sedimentos analizados en concentraciones de 0.5 a 20 mg/g, el cual fue el intervalo de detecci¶ on de la t¶ecnica empleada.

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F ig . 3 . M e tila c i¶o n de l a rs¶e nic o a mo no -, di-, y trime til po r ho ng o s ¯la me nto so s (A tla s y Ba rtha , 1 9 8 1 ).

Tabla 1. Concentraci¶on de metilmercurio en la columna de agua en diversos ambientes. Ambiente Concentraci¶ on metilmercurio ng/l Autor Zona marina Florida 0.033-0.518 Koebel et al., 1999 Golfo de Trieste 0.05 Hines et al., 2000 R¶³o Carson, Estados Unidos 61 Carroll et al., 2000

Tabla 2. Concentraci¶on de metilmercurio en el sedimento de diversos ambientes. Ambiente Concentraci¶ on metilmercurio Autor ng/g peso seco Estuarios de Florida 0.001-1.68 Kannan et al., 1998 Golfo de Trieste 3 Hines et al., 2000 Plataforma continental Per¶ u 0.037-0.708 Koebel et al., 1999 R¶³os 45.5 Ikingura y Akagi, 1999

La metilaci¶ on en sedimentos anaerobios. . . Roc¶³o Torres A. y Francisco Guti¶errez M.

Concentraci¶ on de metilmercurio por los organismos y efectos. Debido a que el metilmercurio es altamente t¶ oxico y se acumula en los organismos, principalmente en los peces, es considerado uno de los contaminantes m¶ as importantes. En general la acumulaci¶ on de metilmercurio en los organismos acu¶aticos est¶ a relacionada con diversos factores, por un lado se encuentran los h¶abitos alimenticios de las especies, teni¶endose que los organismos de los niveles tr¶ o¯cos superiores (carn¶³voros) acumulan m¶as metilmercurio que los de niveles tr¶o¯cos inferiores (omn¶³voros y detrit¶ ofagos); asimismo la bioacumulaci¶on es mayor en los organismos bent¶onicos que en los pel¶ agicos y aumenta con la talla y edad de los peces. Como ejemplo se tiene que en el Alto Pantanal (Brasil), que es una planicie de inundaci¶on que forma parte de uno de los humedales m¶as grandes del mundo, Hylander et al., (2000) partiendo del hecho de que esta zona est¶ a siendo contaminada con mercurio procedente de una mina de extracci¶on de oro situada corriente arriba, efectuaron un estudio para determinar los niveles de contaminaci¶on por dicho metal, tanto en su forma inorg¶anica como org¶anica, en los organismos acu¶ aticos, encontrando que las mayores concentraciones de metilmercurio se presentaron en los peces carn¶³voros como las pira~ nas (Serrasalmus sp.) y los bagres (Pseudoplatystoma coruscans). En otro estudio similar llevado a cabo en el R¶³o Beni localizado en la regi¶on del Amazonas se determin¶ o de 20 a 190 ng/g de mercurio en los peces omn¶³voros y detrit¶ ofagos, mientras que en los carn¶³voros, las concentraciones oscilaron entre 330 a 2300 ng/g; el mercurio acumulado por las especies carn¶³voras principalmente era metilmercurio, el cual represent¶ o del 73 al 98% del total cuanti¯cado (Maurice-Bourgoin et al., 2000). Dietz et al., (2000) en un trabajo efectuado en Groenlandia, evaluaron altas concentraciones de este contaminante en la biota marina en comparaci¶ on con la cuanti¯cada en los organismos terrestres y dulceacu¶³colas, y dicha concentraci¶ on aumentaba hacia los niveles tr¶o¯cos superiores; lo anterior parece ser el resultado de la existencia de cadenas alimenticias m¶as largas en el ambiente marino en comparaci¶on con los otros. La concentraci¶on de mercurio en los organismos adem¶ as de estar vinculada con sus h¶abitos alimenticios, se relaciona con la concentraci¶on del metal en los sedimentos. Dows et al., (1999) demostraron que existe una relaci¶on positiva entre los niveles de metilmercurio cuanti¯cados en los sedimentos de cinco r¶³os del Reino Unido y los contenidos en la anguila (Anguilla anguilla) que habita en dichos ecosistemas. La distribuci¶on del metilmercurio en el sedimento condujo a la acumulaci¶on de 25-154 ng/g de metilmercurio en estos peces, observ¶andose ta-

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sas de incorporaci¶ on de 10-18 ng/g por d¶³a. No obstante lo anterior, en la Bah¶³a de Chesapeake se han reportado concentraciones elevadas de mercurio en los sedimentos que sobrepasan los l¶³mites permisibles, pero las concentraciones de mercurio y monometilmercurio evaluadas en los peces no son elevadas. Al estudiar los factores que controlan la transferencia del mercurio de los sedimentos a los organismos, se observ¶ o que la concentraci¶ on tanto del mercurio inog¶ anico como del metilmercurio en los organismos no s¶ olo depende de su cantidad presente en los sedimentos, sino tambi¶en est¶ a regulada por el contenido de materia org¶ anica en los mismos, por tanto la materia org¶ anica controla la concentraci¶on y biodisponibilidad del metilmercurio en los organismos (Mason y Lawrence, 1999). Aunado a lo anterior, otro factor que determina la concentraci¶ on del mercurio en la biota es la relaci¶on entre los procesos de metilaci¶ on y dimetilaci¶on. Los procesos de metilaci¶ on y dimetilaci¶ on controlan la cantidad de metilmercurio en los sedimentos y afectan al mismo tiempo el °ujo del mercurio con fuertes implicaciones en su incorporaci¶ on y bioacumulaci¶ on por los organismos. Al respecto, Pak y Bartha (1998) cuanti¯caron los procesos de metilaci¶on y dimetilaci¶ on en los sedimentos an¶ oxicos de tres lagos oligotr¶ o¯cos ¶ acidos con bacterias sulfatoreductoras, metanog¶enicas y acetocl¶ asticas, por ser estos tres grupos los que dominan en los sedimentos anaerobios. Estos autores determinaron que las tasas de metilaci¶ on y dimetilaci¶ on son iguales en el sedimento, por lo que se establece un equilibrio entre el Hg2+ y el CH3 Hg+ ; asimismo, son directamente proporcionales al contenido de materia org¶ anica y la concentraci¶ on de sulfatos. Ambos procesos fueron efectuados por las bacterias sulfatoreductoras, mientras que las bacterias metanog¶enicas s¶ olo fueron capaces de catalizar la dimetilaci¶ on y las acetog¶enicas no efectuaron ninguno de los procesos mencionados. En la bioacumulaci¶ on del metilmercurio los factores biol¶ ogicos tambi¶en in°uyen en su asimilaci¶on por los organismos, as¶³ por ejemplo en los invertebrados bent¶ onicos es importante la cantidad y calidad de alimento ingerido, as¶³ como la ¯siolog¶³a del tracto digestivo de los animales. Otros par¶ ametros que determinan su acumulaci¶ on incluyen el comportamiento del mercurio dentro del intestino del animal y su relaci¶ on con la composici¶ on del sedimento (Wang y Fisher, 1999). Wang et al., (1998) determinaron en el poliqueto Nereis succinea una e¯ciencia de asimilaci¶ on del mercurio inorg¶ anico del 7 al 30%, no estando afectada por la composici¶ on del sedimento; mientras que la e¯ciencia de asimilaci¶ on del metilmercurio fue del 43 al 83%, estando relacionada con la composici¶ on del sedimento.

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Por u ¶ltimo, la bioacumulaci¶on del mercurio en los tejidos depende de la especie de los organismos, del ¶organo blanco (sobre el que act¶ ua el contaminante) y la localizaci¶on geogr¶a¯ca del h¶abitat de la especie. Se ha observado, con pocas excepciones, que las plantas terrestres (principalmente las le~ nosas) son insensibles a los efectos del mercurio (Boening, 2000). El mercurio a bajas concentraciones representa un riesgo menor para los organismos, se ha reportado que el mercurio inorg¶anico produce da~ nos en un medio de cultivo a una concentraci¶on de 5 ¹g/l, mientras que el mercurio org¶anico tiene el mismo efecto con una concentraci¶on 10 veces menor. Las formas org¶ anicas del mercurio generalmente son m¶ as t¶ oxicas para los organismos acu¶aticos y para las aves. Los invertebrados var¶³an mucho en su sensibilidad hacia el mercurio, pero en general las formas larvarias son m¶ as suceptibles de sufrir da~ no que los adultos y se ha observado que en los tejidos de los mejillones se afecta la s¶³ntesis del glutati¶on a partir del glutamato (el glutati¶on es un trip¶eptido que act¶ ua como activador de determinadas enzimas y como protector de los l¶³pidos contra la oxidaci¶on). Se han reportado una gran cantidad de anormalidades bioqu¶³micas en los peces que est¶an expuestos a concentraciones subletales de mercurio, mientras que en las aves hay una p¶erdida de apetito que da por resultado una disminuci¶on del crecimiento, tambi¶en se ha observado un aumento en la producci¶on enzim¶ atica, un descenso de la funci¶on cardiovascular, cambios en la composici¶ on sangu¶³nea, alteraciones de la respuesta inmune, de la funci¶on y estructura del ri~ n¶ on y en el comportamiento. Aunado a las alteraciones bioqu¶³micas y ¯siol¶ ogicas que provoca el metilmercurio en los organismos, puede haber cambios en la diversidad entre un sitio contaminado y uno no contaminado con mercurio. Ikingura y Akagi (1999) estudiando los sedimentos de los r¶³os, observaron en que en aquellas zonas que no presentaban contaminaci¶on con mercurio, la comunidad bent¶ onica estuvo dominada por nem¶atodos y oligoquetos, mientras que en zonas con una contaminaci¶ on media y alta, las poblaciones bent¶onicas fueron basicamente poliquetos y un porcentaje peque~ no de oligoquetos y nem¶atodos; tambi¶en en esta comunidad los carn¶³voros comprendieron del 0.13 al 0.90% de la trama tr¶ o¯ca, pero dicho porcentaje desciende en ¶ areas contaminadas. Mecanismos de adaptaci¶ on a la contaminaci¶ on por mercurio. Existen pocos estudios sobre la adaptaci¶on de los organismos a la contaminaci¶on por mercurio. Al respecto Reyes et al., (1999) observaron que las bacterias gram-negativas, pertenecientes a las subcla-

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ses alfa y gama de la clase Proteobacteria, aisladas de sedimentos marinos, son resistentes al mercurio; estos microorganismos presentan una baja frecuencia de los genes hom¶ ologos al mer(Tn21), mientras que otras bacterias de la misma clase carecen totalmente de homolog¶³a a los mencionados genes y eran capaces de reducir el Hg(II) a su forma vol¶atil Hg(0), indicando la presencia de genes mer divergentes. Asimismo se ha observado que la resistencia de estos microorganismos al mercurio disminuye en presencia del proton¶ oforo carbonil cyanida mclorofenilhidrazona. El metilmercurio y la salud humana. A principios de 1950 numerosos habitantes de una peque~ na aldea de pescadores en la Bah¶³a de Minamata en Jap¶ on, presentaron alteraciones severas del sistema nervioso central, que inclu¶³an temblores y disminuci¶ on de la visi¶ on, del habla y de la coordinaci¶ on, muriendo 100 pacientes. La mayor parte de los afectados eran familias que basaban su dieta principalmente en peces y moluscos capturados en la misma bah¶³a que recib¶³a descargas de aguas residuales que ten¶³an diferentes compuestos de mercurio provenientes de una planta procesadora de pl¶ asticos. Los desechos de mercurio inorg¶ anico, una vez incorporados en los sedimentos de la bah¶³a, al parecer pudieron haber sido metilados por los microorganismos produciendo metilmercurio. El metilmercurio, altamente neurot¶ oxico, fue incorporado por los pescadores, v¶³a la cadena alimenticia, al consumir pescados y moluscos contaminados con dicho compuesto. Debido a que el metilmercurio en los humanos es eliminado lentamente, teniendo una vida media de 70 d¶³as, dicho compuesto en las personas afectadas lleg¶ o a alcanzar concentraciones de 50 ppm, originando los s¶³ntomas mencionados al principio y que fueron referidos como la enfermedad de Minamata. Un caso similar se present¶ o en otra villa de pescadores japonesa, la Bah¶³a de Niagata. El u ¶ltimo caso de una contaminaci¶ on grave en una poblaci¶ on con metilmercurio se registr¶ o en Iraq en 1971-1972. Los casos anteriores propiciaron un mayor n¶ umero de trabajos sobre los efectos del metilmercurio en la salud humana (McKeown-Eyssen et al., 1983; Grandjean et al., 1997), principalmente en poblaciones que basan su dieta en peces, moluscos y crust¶ aceos, as¶³ como en aquellas dedicadas a las actividades mineras. Los efectos negativos del metilmercurio en la salud humana son el resultado de su acumulaci¶ on principalmente en los astrocitos, los cuales son c¶elulas especializadas del sistema nervioso central, del cual ocupan aproximadamente el 25% del volumen total. Los astrocitos son c¶elulas de neuroglia, tienen forma estrellada, con un soma ovoide y muchas prolongaciones, muy rami¯cadas; existen dos tipos: los ¯brosos y los protopl¶ asmicos. Los primeros predomi-

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nan en la sustancia blanca del sistema nervioso central y sus prolongaciones son muy delgadas, mientras que los segundos abundan en la sustancia gris y sus prolongaciones son m¶as gruesas (Hicks, 2001) (Fig. 4). Los astrocitos se relacionan estrechamente con los capilares, v¶enulas y arteriolas del sistema cerebral (Fig. 5); contribuyen a la composici¶on y concentraci¶ on del l¶³quido perineuronal porque regulan la composici¶ on y concentraci¶on de ciertos iones de uno y otro lado de la membrana plasm¶atica neuronal, regulando de esta manera la excitabilidad de la neurona. Espec¶³¯camente se ha demostrado que los astrocitos participan en la captura, recambio y metabolismo de algunos neurotransmisores como el ¶ acido glut¶ amico o glutamato y el ¶acido °-aminobut¶³rico; al regular las concentraciones de glutamato en el espacio extracelular cercano a las neuronas, ayudan a protegerlas de la toxicidad de dicho compuesto; ya que se ha observado que concentraciones elevadas de glutamato en el espacio extracelular pueden tener efectos excitot¶oxicos o pueden incrementar la neurodegeneraci¶on en diversas enfermedades neurol¶ ogicas (Brown y Mohn, 1999). Los astrocitos tambi¶en liberan el compuesto interleucina-6, que contribuye a disminuir la toxicidad del glutamato en el medio astrocito-neurona (Brown, 2000). Cuando existe metilmercurio en los astrocitos, se inhibe la incorporaci¶on del glutamato y ¶este alcanza altas concentraciones provocando una disfunci¶ on neuronal y motora que da lugar a los s¶³ntomas que caracterizan la llamada \Enfermedad de Minamata" (Aschner et al., 2000). Se ha observado que las mujeres, los ni~ nos y las personas con de¯ciencias nutricionales son el sector de la poblaci¶ on que constituyen el grupo m¶as vulnerable a la contaminaci¶on por mercurio y metilmercurio. Otro factor relacionado con la susceptibilidad de las personas al metilmercurio es la edad, ya que la neurotoxicidad por metilmercurio es mayor durante la gestaci¶ on que despu¶es del nacimiento. Se han reportado d¶e¯cits en el desarrollo del lenguaje, la atenci¶ on y la memoria en ni~ nos que estuvieron expuestos a altas concentraciones de metilmercurio durante el desarrollo embriol¶ogico, por la exposici¶ on del feto al metilmercurio acumulado por las madres a partir de una dieta con pescado y mariscos durante el embarazo. Por otro lado, en los ni~ nos que a¶ un se alimentaban de leche materna, la cual ten¶³a niveles elevados de metilmercurio acumulado por las madres a partir de su dieta basada en crust¶aceos y pescado, se registraron de¯ciencias en la funci¶ on motora, mientras que en ni~ nos de 7 a~ nos unicamente hubo da~ nos en la memoria visual (Grandjean et al., 1999).

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Debido a lo anterior, la comunidad cient¶³¯ca internacional ha reconocido el riesgo potencial tanto para el ambiente como para la salud humana que representa la presencia del metilmercurio en la cadena alimenticia acu¶ atica; por tal motivo la Agencia de Protecci¶ on Ambiental de los Estados Unidos (EPA) estableci¶ o una Dosis de Referencia (RfD) para el metilmercurio de 0.1 ¹g/g/d¶³a (= 1 ppmill¶ on); lo anterior signi¯ca que ¶esta es la concentraci¶ on m¶axima que puede ser ingerida sin que se presente un efecto adverso sobre la salud humana. Conclusiones El ciclo del mercurio en el ambiente involucra una serie de transformaciones f¶³sicas y qu¶³micas que se presentan en el aire, el suelo y en los cuerpos acu¶aticos. Un componente importante de este ciclo es la formaci¶ on del metilmercurio por los microorganismos acu¶ aticos y su posterior acumulaci¶ on en la cadena alimenticia, particularmente en los peces. El consumo humano de ¶estos, as¶³ como de moluscos y crust¶ aceos contaminados con metilmercurio, es la ruta m¶ as com¶ un de exposici¶ on a dicho compuesto. La presencia del metilmercurio en los ecosistemas acu¶ aticos y su bioacumulaci¶ on en la biota es un problema de salud p¶ ublica de inter¶es mundial que ha sido reconocido por la comunidad cient¶³¯ca internacional. Como resultado de lo anterior diversos pa¶³ses han desarrollado una serie de reglamentos y medidas precautorias que tienen como ¯nalidad reducir la liberaci¶ on antropog¶enica de metilmercurio en el ambiente y por ende, atenuar la exposici¶ on del hombre a dicho compuesto. En particular, los Estados Unidos, Canad¶ a y M¶exico han desarrollado una cooperaci¶ on trilateral a trav¶es del Plan de Acci¶ on Regional Norteamericano (NARAP) con respecto al mercurio, en el cual se establece los patrones de concentraci¶ on y distribuci¶ on del mercurio inorg¶ anico y del metilmercurio en cada pa¶³s, la magnitud de las fuentes naturales y antropog¶enicas de los mismos, as¶³ como el porcentaje de la poblaci¶ on que tiene mayor riesgo de exposici¶ on al metilmercurio. En este plan tambi¶en se tiene contemplado como medida disminuir los aportes de mercurio a los ecosistemas y cambiar los h¶ abitos alimenticios de las poblaciones que dependen de la pesca como fuente de alimento, no obstante, esto u ¶ltimo tendr¶³a una serie de consecuencias socio-culturales y socio-econ¶omicas que deben ser cuidadosamente evaluadas. Asimismo es claro que en M¶exico se necesitan m¶as estudios acerca de la distribuci¶ on y concentraciones del metilmercurio en los ecosistemas acu¶ aticos y su biota, ya que los disponibles hasta el momento se re¯eren principalmente al mercurio inorg¶ anico. Tambi¶en se requieren de m¶ as trabajos sobre el metabo-

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