l Bol OfSanit

Panam 88(4), 1980

ENTEROCOLITIS POR SALMONELLA: INFORME SOBRE UN EXTENSO BROTE PROVOCADO POR ALIMENTOS CONTAMINADOS EN TRUJILLO, PERU’ Robert A. Gunn2 y Félix Bullón

Loarte3 l

El 5 de mayo de 1977fueron hospitalizados 545 estudiantes uniuersitarios en Trujillo, Perú, por haber ingerido alimentos contaminados con Salmonella thompson (Grupo CI). Mediante una rápida inuestigación, se identzf%ó el agente etiológico y la fuente más probable de contaminación, asá como los sistemas inadecuados de manifiulación de alimentos que pudieron contribuir al brote. El informe de la inuestigación que aquí se presenta, constituye una útil ilustración de cooperación epidemiológica internacional; también se indican varias medidas que pueden ayudar a impedir los brotes de enfermedades de este tipo, producidos por alimentos.

Introducción

El envenenamiento por alimentos contaminados con Salnwnella aunque en general no pone en peligro la vida, puede ocasionar una enfermedad grave. Además, un brote que afecta a muchos individuos puede agotar los recursos médicos, cuando crea una emergencia médica en toda una comunidad. En este informe se describe un brore de envenenamiento por alimentos con Salmonella probablemente ocasionado por procedimientos defectuosos en la manipulación de alimentos; como resultado, se hospitalizaron 545 estudiantes y se sobrecargaron en forma temporal los servicios médicos de la comunidad. Se discuten los métodos epidemiológicos utilizados

para investigar el brote y se indican los sistemas que pueden corregirse en la manipulación de alimentos que pudieron haber contribuido al brote.

Antecedentes

El 6 de mayo de 1977, se informó a la OPS de un gran brote de enfermedad aguda entre estudiantes universitarios en Trujillo, Perú. En un comienzo, debido a que algunos de los estudiantes se quejaron de diplopía y debilidad, y dado que los exámenes neurológicos revelaron una disminución de los reflejos y anormalidades pupilares, se sospechó de botulismo y se solicitó la ayuda de la OPS. Más tarde, en ese mismo día, un consultor epidemiológo de la OPS del Centro para el Control de Enfermedades (CDC), de Atlanta, ’ Se publica también en inglés rn el Bulletin ofthe Pan Amencan Health Organization, Val. 13, No. 2, 1979. Georgia, partió para Trujillo, a fin de eva* Divisxón de Enfermedades Bacterianas, Oficina de Epidemiología, Centro para el Control de Enfermedades, Servi- luar la situación y conducir hasta la zona el cio de Salud Pública, Departamento de Salud, Educación y suministro de la antitoxina botulínica. Bienestar de EUA. Atlanta. Geortia 30333. A su llegada supo que en tres hospitales 3 Dirección de Erradicación y Control de Enfermedades Transmisibles, Ministerio de Salud, Lima, Perú. se habían admitido 545 estudiantes de la 308

_ .,

l

l Gunn

y Bullón

Loarte

SALMONELOSIS

Universidad de Trujillo, entre la noche del 5 y las 9:00 de la mañana del 7 de mayo, con síntomas gastrointestinales agudos. Los reflejos y síntomas neurológicos observados en un principio se habían resuelto por sí solos en algunos pacientes y ya no se consideró al botulismo como un posible diagnóstico. Se procesaron muestras fecales obtenidas de 40 pacientes, en el la* boratorio del Departamento de Microbiología, de la Escuela de Medicina de la Universidad de Trujillo. El laboratorio informó el aislamiento de Salmonella Grupo CI en la totalidad de las 40 muestras. De inmediato se inició una investigación para determinar el vehículo de infección y la forma de contaminación.

309

que precedió al ataque, en la mayoría de los casos). El 8 de mayo se distribuyó el cuestionario a los pacientes del Hospital Belén, uno de los tres hospitales que recibieron a los estudiantes. Además, en un intento de interrogar a los estudiantes que habían comido en el comedor el 5 de mayo, pero que permanecieron sanos, se entregó el mismo cuestionario a quienes entraron al comedor para tomar la comida del mediodía del lunes 9 de mayo. Ese mismo día, se administró el cuestionario a 25 de los 40 empleados de la cocina que trabajaban en el comedor. Después se llevó a cabo un estudio de casos y testigos, sobre la enfermedad y el consumo de alimentos el 5 de mayo. Los resultados del cuestionario obtenidos de los testigos (estudiantes que no informaron Investigación de ninguna enfermedad, pero que comieron en el comedor el 5 de mayo), se comEl medio pararon con los de los estudiantes con diarrea admitidos en el Hospital Belén. Se a La Universidad de Trujillo, compuesta trató a los dos grupos (casos y testigos) de muchas facultades diseminados alrededor de la ciudad, tiene una población de como muestras no aleatorias de estudianaproximadamente 7,000 estudiantes. Al- tes enfermos y sanos. No se solicitaron dagunos de ellos con limitados recursos y tos en relación con la cantidad de cada aliprovenientes de zonas alejadas, viven en mento ingerido, o el tiempo exacto en que se consumió. casas de huéspedes en la ciudad y toman En el estudio del laboratorio antes mentres comidas al día en una sala comedor cionado, se colocaron directamente 40 especial de la universidad. En el momento muestras fecales sobre agar MacConkey y de esta investigación, solo 640 estudiantes desoxicolato y se sembraron en caldo de comían con regularidad en ese comedor; tetrationato. Las colonias sospechosas fueotros comían en sus casas 0 en restaurantes ron subcultivadas en urea de triple azúcar _ cercanos. (triple sugar urea-TSU); para la identificación de grupo se usó antisuero polivalente Métodos normal de Salwwnella y antisuero de grupo específico. Para el propósito de esta investigación se Por otra parte, el 8 de mayo se colocaron definió un caso como una enfermedad en medio de Cary-Blair muestras rectales diarreica aguda en un estudiante hospitaliobtenidas por escobillado de 30 pacientes zado el 5, 6 ó 7 de mayo para el tratadel Hospital Regional (otro de los tres hosmiento de esa enfermedad. Se preparó un pitales que recibieron a los estudiantes), y cuestionario, para solicitar información de 10 pacientes del Hospital Belén. Al día acerca de los síntomas particulares de pa- siguiente, estas muestras se enviaron por cientes, así como sobre el alimento ingetransporte aéreo al Departamento Naciorido el 5 de mayo (el período de 24 horas nal de Referencia de Enterobacterias del

l

310

BOLETIN

DE LA OFICINA

SANITARIA

Instituto Nacional de Salud en Lima. Diez aislamientos de Salmonella Grupo C 1, obtenidos de muestras fecales procesadas por el Departamento de Microbiología de la Universidad de Trujillo, se enviaron al Departamento Nacional de Referencia de Enterobacterias en Lima, y al laboratorio de Investigaciones Epidemiológicas, División de Enfermedades Bacterianas, Oficina de Epidemiología del CDC, en Atlanta, Georgia, para serotipificación. Por último, se llevó a cabo un estudio del medio ambiente que incluyó la inspección del comedor y el interrogatorio a las personas encargadas de la manipulación de los alimentos, en relación con la preparación de los mismos. Se obtuvieron muestras por escobillado de superficies, huevos sucios de heces y huevos enteros; asimismo, se tomaron muestras rectales de dos manipuladores que prepararon el alimento implicado.

Resultados

Setenta y nueve pacientes del Hospital Belén devolvieron los cuestionarios donde indicaban sus síntomas. De estos pacientes, 77 (97%) informaron fiebre, 76 (96%) diarrea, 75 (95%) mialgia, 68 (86%) escalofríos, 66 (84%) dolores de cabeza, 52 (66%) calambres abdominales, y 43 (54%) vómitos. Solo un paciente informó de heces sanguinolentas. En la encuesta efectuada en el comedor el 9 de mayo se identificó a 27 estudiantes que habían comido allí el 5 de mayo sin enfermarse, así como otros 53 estudiantes que se habían enfermado, pero que no habían sido hospitalizados. De los 640 estudiantes que comían con regularidad en el comedor, 598 (93%) se enfermaron, 27 (4%) permanecieron sanos y el estado de salud de 15 (3%) se desconoce. En la figura 1 se presenta la curva epidémica de los 79 pacientes hospitalizados que completaron los cuestionarios, basada en el tiempo de

PANAMERICANA

Abril

ISSO*

FIGURA l-Casos de salmonelosis entre pacientesadmitidosen el Hospital Belén, de Trujillo, Perú, en los días 5 a 7 de mayo, de 1977. 35r Almuerzo

10 5-

ataque de la enfermedad. El período de incubación tuvo una duración media de 13.4 l horas, una media de 14 horas, y un intervalo de 6 a 24 horas. No se determinó la duración de la enfermedad; sin embargo, tres días después del máximo del brote solo permanecieron hospitalizados 40 (7%) de los 545 pacientes admitidos. Cuando se analizaron los datos del cuestionario de casos y testigos de los 27 estudiantes sanos y los 79 estudiantes hospitalizados (véase cuadro l), se encontró una diferencia importante en la frecuencia con que los estudiantes sanos y los enfermos habían comido una ensalada de sardina con mayonesa (p< .OOOOO1, prueba exacta de Fisher). El análisis del cuestionario y los datos de entrevistas de 25 empleados (cuadro 2) también indicó que los empleados enfermos con mayor probabilidad habrían ingerido esa ensalada (p=.O2, prueba exacta de Fisher). Ninguno de los manipuladores de alimentos interrogados informaron haber padecido ninguna enfermedad intestinal durante la semana precedente (28 de abril al 5 de mayo). La ensalada había sido preparada entre

l Gunn

y Bullón

Loarte

311

SALMONELOSIS

CUADRO l-Alimentos consumidos en el almuerzo y la cena del 5 de mayo de 1977 por estudiantes sanos y enfermos, en el comedor de la Universidad de Trujillo (Trujillo, Perú). Enfermos

Alimento *AhWZO Ensalada de sardina con mayonesaa Sva Arroz Legumbres Pollo

Cantidad total que contestaron a las preguntas sobre cada alimento

(N=79)

Cantidad que comieron el alimento

Sanos (N=27) Cantidad total que contestaron % que comie- a las preguntas ron el alisobre cada atimento mento

Cantidad que comieron el alimento

% que comieron el alimento

26

26

100

79

79

Jugo

74 79 79 77 77 77

71 76 77 63 69 61

96a 96 97 82 89 79

26 26 26 26 26 26

13 22 26 23 23 23

50= 84 100 88 88 88

Cena Sopa Arroz Camote Carne Manzanas l Té

79 75 77 77 77 75 77

76 45 71 59 67 25 64

96 60 92 77 87 33 83

26 23 23 21 23 23 23

23 13 23 16 20 17 22

88 58 100 76 87 74 95

100

a P < .OOOOOlpor prueba exacta de Fisher; esta fue la única asociación estadística importante.

las lo:30 y las ll:00 de la mañana del 5 de mayo, con 64 latas de sardinas, cuatro docenas de huevos crudos, papas, sal, pimienta, y aceite vegetal. Los huevos, recibidos en forma directa de una granja local el 4 de mayo, no habían sido refrigerados. Muchos huevos que quedaron, procedentes del mismo lote estaban sucios con heces. Los huevos, las papas, el aceite, la sal y la pimienta se habían mezclado en una gran cazuela metálica, y luego se agregaron las sardinas a la mezcla. La ensalada se colocó en platos individuales que se enviaron en bandejas al área de servicio del piso superior, donde se guardaron en un refrigerador. La unidad de refrigeración no operaba durante 24 horas al día; solo se conectaba aproximadamente a las ll:00 de la mañana en los días en que se servían alimentos fríos, y es dudoso que se haya obtenido

l

la temperatura apropiada de refrigeración (7OC, 45OF). Tampoco existía un indicador de temperatura que funcionara en el refrigerador. Además, la gran cazuela de metal con los sobrantes de la ensalada se retuvo en la cocina sin refrigerar, en donde su usó para preparar fuentes adicionales. Por lo menos una parte de la ensalada estuvo sin refrigerar hasta aproximadamente la 1:30 de la tarde, cuando se prepararon las últimas bandejas y se las envió al refrigerador del área de servicio del piso superior. La ensalada se sirvió desde las 12:00 del mediodía hasta las 2:00 de la tarde del 5 de mayo. Los investigadores de la Dirección de Erradicación y Control de Enfermedades Transmisibles del Ministerio de Salud de Perú que llevaron a cabo una inspección de sanidad de los locales, notaron otras deficiencias en la manipulación de alimentos.

l 312

BOLETIN

DE LA OFICINA

SANITARIA

PANAMERICANA

Abril

1980

La temperatura del agua para el lavado de obtener dichos antecedentes (ya sea de la utensilios de cocina era solo de 43OC, y las mayoría de las personas enfermas, o de instalaciones para el lavado de manos care- una muestra aleatoria de estas mismas); así cían tanto de jabón como de toallas, y es- pues, quedaba eliminado un análisis de intensidad de ataque por alimento especítaban ubicadas en un lugar inconveniente. fico. No obstante, como más de la mitad de Tal como antes se indicó, se aisló Salmonella Grupo Cl de las 40 muestras fecales los empleados de la cocina estaban disponibles para realizarles una entrevista, se examinadas en el Departamento de Microbiología, de la Escuela de Medicina de calcularon las intensidades de ataque por la Universidad de Trujillo. Unas 30 latas alimento específico según este grupo (cua- * dro 2). de sardinas sin abrir y algunas latas abierEn el estudio de casos y testigos, los patas, recuperadas del depósito de desperdicientes de un hospital (casos) y estudiantes cios, resultaron negativas a Salmonella. En una lata ligeramente inflada de un lote que sanos (testigos) que comían con regularidad en el comedor, proporcionaron dos tenía cerca de cuatro años en almacenamuestras “de conveniencia” no aleatorias miento, se observó crecimiento anaeróhico, pero se encontró que el organismo no de estudiantes. Sin embargo, esta no constituyó una razón para creer que cualquier era una bacteria entérica. muestra estuviera influida por otra posible Se aisló Salmonella Grupo C 1, serotipo exposición a los factores de riesgos (alithompson, de 38 (95%) de las 40 muestras mentos servidos) que no fuera el factor de rectales examinadas en el Departamento riesgo causal (alimento contaminado). En Nacional de Referencia de Enterobacterias este análisis de control de casos, las prue-a en Lima. El CDC confirmó la identificabas estadísticas se basaron sobre dicha su-ción de Salmonella Grupo Cl tipificada . ., como S. thompson, pero no se aisló Salmone- posicron. La significativa asociación epidemiolólla de cáscaras de huevo, superficies ambientales, huevos enteros, o muestras rec- gica entre la enfermedad de los estudiantes y empleados, y la ingestión de ensalada, tales de los dos manipuladores de alimenseñaló a este alimento como el vehículo de tos. la infección; con todo, la fuente de Salmonella que ocasionó el brote, es desconocida. Discusión La Salmonella suele contaminar alimentos de origen animal, sobre todo, carne de res, En el curso de esta investigación, se efec- aves y productos de estas últimas (1). Los tuó un análisis de casos y testigos para es- huevos crudos empleados en la mayonesa tablecer la asociación epidemiológica entre fueron la fuente más probable de Salmonela enfermedad de los estudiantes y la in- lla, aun cuando no se la aisló en los huevos gestión de ensalada. En brotes provocados sobrantes del mismo embarque. Uno o vapor alimento, se suele calcular la intensirios huevos contaminados pudieron haber dad del ataque específico, siempre que contaminado masivamente toda la mezcla puedan obtenerse antecedentes con res- de ensalada para la hora de la comida, ya pecto a ingestión de alimento en la mayo- que se mantuvo esta casi sin refrigeración por un mínimo de 1 h 30’ a 3 h 30’. ría de la gente implicada, o en una muestra aleatoria de aquellas personas potencialEl tiempo necesario para producir una nueva generación en el caso de Salmonella mente expuestas al alimento sospechoso. En esta investigación, dada la gran cantipuede ser solo de 30 minutos (2). En este dad de individuos involucrados, desde el aspecto, sin embargo, es esencial que los punto de vista logístico resultaba imposible organismos cuenten con suficiente tiempo

-

l

l Gunn

y Bullón

Loarte

313

SALMONELOSIS

CUADRO 2-Alimentos consumidos en el almuerzo del 5 de mayo de 1977 por los empleados cocina en el comedor de la Universidad de Trujillo (Trujillo, Perú). Empleados

Alimento

q

Comide Ensalada de sardina con mayonesaa Sopa Arroz Pollo

Jugo

No. de enfermos

que comieron indicado

el alimento

Total que comieron el alimento

% de enfermos

Empleados

No. de enfermos

que no comieron indicado Total que comieron el alimento

6

16

38

1

9

4 6 7 7 7

4 12 16 15 14

100a 50 44 47 50

3 1 0 0 0

12 4 0 1 1

de la

el alimento

% de enfermos ll

25a 25 0 0 0

a P = .02 por prueba exacta de Fisher; esta fue la única asociación estadística importante.

para multiplicarse a una temperatura apropiada, para producir una infección. Pero si un próducto crudo contaminado P al como el huevo o los huevos que probablemente causaron este brote) se mantiene en refrigeración apropiada, es poco probable que contenga suficientes organismos para contaminar en forma masiva el producto final alimenticio, y producir una elevada tasa clínica de ataque. En general, la adecuada manipulación de huevos y otros productos potencialmente contaminados puede impedir la mayoría de los brotes producidos por alimentos. Los huevos pueden contaminarse por Sahnella presente en las heces de las gallinas ponedoras. Los organismos pueden penetrar por el cáscaron intacto, o también a través de fisuras (rajaduras) en este, y multiplicarse en el interior. La penetración y la multiplicación están afectadas por tiempo, temperatura y humedad; en general, el calor y la humedad elevada suelen favorecerlas (3, 4). Con frecuencia, las gallinas se infectan al comer alimento contaminado, o por contacto con otras gallinas infectadas, en el ambiente de una granja avícola muy poblada. En cambio, es muy poco probable que las sardinas enlatadas *

comercialmente

constituyan

una fuente de

Sahwnella.

Podría suponerse que el brote en cuestión haya sido ocasionado por un manipulador de alimentos asintomático portador de Salmonella. Sin embargo, los cultivos de las muestras rectales de dos de los manipuladores de alimentos que prepararon la ensalada fueron negativos, y ninguno de los manipuladores de alimentos informó haber tenido alguna enfermedad diarreica en la semana anterior al brote. Además, los portadores asintomáticos, en su mayor parte, diseminan mucho menos organismos entéricos que los portadores con diarrea. Finalmente, aun si se hubiera encontrado un manipulador de alimentos con cultivo positivo, podría haberse infectado al ingerir el alimento que el mismo estaba preparando. La tasa de ataque de 93% (con 91% de pacientes hospitalizados) fue mucho más elevada que la común, hecho que indica la presencia de una gran cantidad de Sahwnellu en la ensalada. En los estudios experimentales con voluntarios se ha demostrado que una dosis infecciosa media productora de síntomas (IDso) de diversos serotipos de Salmonella alcanza desde lo6

314

BOLETIN

DE LA OFICINA

SANITARIA

hasta lo* organismos (5). Otra posible explicación sobre la tasa elevada de síntomas clínicos de salmonelosis observados en este brote podría ser: 1) alta infectividad y virulencia de la cepa de Salmonella, o 2) suficiente protección de los organismos ingeridos con los alimentos, respecto a la acción del ácido gástrico. En conclusión, se debe notar que en el complejo de cocina-comedor se observaron diversos problemas en el manejo de los alimentos, con falta básica de refrigeración e instalaciones para lavarse las manos. Como dichas deficiencias incrementan la posibilidad de futuros brotes, es importante tomar en cuenta este aspecto del problema y dedicar la atención necesaria para su corrección.

PANAMERICANA

Abril

1980

causal no se determinó de modo definitivo, lo más probable es que la Salmonelia haya provenido de uno o más huevos sucios de heces, adquiridos en una granja local el 4 de mayo. Aunque este brote parece no haber tenido efectos graves a largo plazo, causó la hospitalización simultánea del 545 estudiantes y sobrecargó en forma temporari* los servicios médicos de la comunidad. Cabe señalar que los métodos de investigación aplicados en este problema proporcionan un ejemplo útil de cooperación internacional en el campo de la epidemiología. Asimismo, la crítica resultante de las prácticas de manejo de alimentos permite esclarecer algunas formas para impedir brotes de enfermedades de este tipo. 0

Resumen

Agradecimiento

El 5 de mayo de 1977 ocurrió un brote agudo de gastroenteritis en estudiantes universitarios de Trujillo, Perú. En una rápida investigación, se detectó como agente etiológico a Salmonella thompson, organismo que contaminó una ensalada servida en el comedor de la universidad el día anterior. Aunque la fuente del organismo

Los autores desean agradecer la cooperaci@ proporcionada por la comunidad médica y umversitaria en Trujillo, por los miembros del Ministerio de Salud de Perú y la Organización Panamericana de la Salud; igualmente agradecen al Dr. Víctor Manuel Noria Cabrera y a la enfermera Santos Hurtado de la Dirección de Erradicación y Control de Enfermedades Transmisibles, del Ministerio de Salud en Lima, que participaron en la investigación.

REFERENCIAS

(1)

(2)

(3)

Cohen, M. y P. A. Blake. Trends in foodbome salmonellosis outbreaks: 1963-1974. J Food Prat 40:798-800, 1977. Shands, J. W. Growth rate and toxicity of Salmonella typhimurium. J Bacttiol 39:799-802, 1965. Williams, S. E., L. H. Dillard y G. 0. Hall. The penetration patterns af Salmon& typhimu-

rium through the outer structures of chicken (4) (5)

eggs. Awian Dti 7:445-466, 1968. Adler, H. E. Salmonella in eggs: An appraisal. Food Technol 19:191-192, 1965. McCullough, N. B. y C. W. Eisele. Experimental human salmonellosis. J Infect Dis 88:278289, 1951.

* Gunn

y Bullón

Salmonella

Loarte

enterocolitis:

Report of a large foodborne

On 5 May 1977 an acute outbreak-of gastroenteritis occurred among university students at Trujillo, Peru. Prompt investigation pinpointed the responsible organism as Salmnella thompson that had contaminated a sardine-mayonnaise salad served ata university dining hall the day before. Though the source of the causative organism was not defínitely determined, the ~SalmonelEa seems most likely to have come from one or more feces-soiled eggs purchased from a local farm on 4 May.

Enterocolite

-

outbreak

in Trujillo,

Peru (Summary)

Although this outbreak annears to have had no seriou: long-term effects: it hospitalized 545 students at the time and temporarily overloaded comniunity medical services. The investigative methods applied in its wake provide a useful example of international cooperation in the field of epidemiology, and the resulting critique of food handling practices higlights a number of ways of preventing disease outbreaks of this kind.

causada por SalmoneMa: relatório sobre um extenso surto provocado alimentos contaminados, em Trujillo, Peru (Resumo)

No dia 5 de maio de 1977 surgiu um agudo surto de gastrenterite entre os estudantes universitários de Trujillo, Peru. Numa investigacão rápida detectou-se Salmonella thompson como 0 agente etiológico que contaminou urna salada servida na véspera, no refeitório da universidade. Apesar de náo haver sido possível eterminar o agente causal de maneira defini4i va, 0 mais provável é que a Salnwnella se encontrasse em um ou mais ovos sujos de fezes, os quais tinham sido comprados numa granja local no dia 4 de maio. Mesmo que esse surto náo pareca haver cau-

Epidémie

315

SALMONELOSIS

d’entérocolite

provoquée

sado graves efeitos a longo prazo, ocasionou no entanto a hospitalizacão simultânea de 545 estudantes e sobrecarregou excessivamente, ainda que em forma temporária, os ser-visos médicos da comunidade. Deve-se acrescentar que os métodos de pesquisa aplicados à solu&?o deste problema nos dáo um exemplo muito útil de coopera$io internacional no campo da eptdemiologia. Da mesma forma a crítica que resultou das Pr-áticas de preparo de alimentos, permite-nos esclarecer algumas maneiras de impedir que surjam surtos de doencas desse tipo.

par Salmonella: rapport Trujillo (Pérou) (Résumé)

Une grave epidémie de gastroentérite s’est déclanchée le 5 Mai 1977 parmi les étudiants universitaires, à Trujillo, au Pérou. Les recherches effectuées ont permi de désigner Salmonella thompsun comme l’ágent étiologique responsable. Ce microorganisme aurait contaminé une salade, servie le jour précédent au restaurant universitaire. Bien que la provenance n’aie pas été définitivement prouvée, il semblerait que un ou plusieurs oeufs souillés de feces, achetés dans une ferme du voisinage le 4 Mai, puissent être rendus responsables de la présence des Salmonelkz.

por

d’une intoxication

alimentaire

6

Cette explosion ne semble pas avoir eu de serieux effets a long terme, mais elle a cependant provoqué l’hospitalisation simultanée de 545 étudiants, surchargeant ainsi pendant quelque temps les services médicaux. Les méthodes de recherche utilisées au cours de cet incident constituent un exemple de la coopération intemationale en matière d’épidémiologie. De même, la critique qui en résulte, concernant la manipulation des produits alimentaires, apporte un certain nombre de principes à suivre afín d’éviter ce genre d’accidents.