ENFERMEDADES DE LAS PLANTAS CAUSADAS POR BACTERIAS

ENFERMEDADES DE LAS PLANTAS CAUSADAS POR BACTERIAS Autores: Ana Palacio Bielsa INTRODUCCIÓN Las bacterias fitopatógenas viven generalmente en la prox...
3 downloads 0 Views 154KB Size
ENFERMEDADES DE LAS PLANTAS CAUSADAS POR BACTERIAS Autores: Ana Palacio Bielsa

INTRODUCCIÓN Las bacterias fitopatógenas viven generalmente en la proximidad de las plantas sobre las que son capaces de causar daños y habitualmente no son patógenas del hombre ni de los animales. Actualmente existen más de 60 especies reconocidas que incluyen alrededor de 300 subespecies y patovares. Sin embargo, todavía se continúan identificando nuevas bacterias fitopatógenas que no habían sido citadas anteriormente como tales. El comercio global de plantas y sus derivados ha conducido a la introducción creciente de nuevas bacteriosis en los últimos años. Las consecuencias económicas son considerables y el riesgo de nuevas introducciones aumenta proporcionalmente al crecimiento del comercio global y de los nuevos patrones de distribución. Algunas de las especies causantes de bacteriosis tienen una fase epífita durante la cual viven asociadas a la planta sin causar daños, y cuando se modifican las condiciones climáticas o de cultivo y se dan los factores favorables para el incremento de la población bacteriana, se observan los síntomas de la enfermedad. Las bacterias fitopatógenas ocasionan un gran número de síntomas que dependen de la bacteria, del tipo de huésped y de su estado fisiológico y fenológico. Además, están fuertemente influenciadas por el ambiente, afectando a la multiplicación e inducción síntomas en las plantas infectadas. En general, los diferentes síntomas pueden agruparse en 6 síndromes: manchas foliares o en frutos; chancros y marchitamiento de plantas leñosas; marchitamiento en plantas herbáceas; hiperplasias y proliferación; roñas o costras; y podredumbres blandas. La mayor parte de las plantas cultivadas pueden ser atacadas por una o varias bacteriosis y las pérdidas ocasionadas por éstas son muy variables. Algunas enfermedades son consideradas como muy graves y otras de importancia mínima. Algunas bacteriosis constituyen factores limitantes de algunos cultivos en determinadas zonas, debido a la gravedad de los daños que causan, sus posibilidades de diseminación y la carencia de métodos eficaces de control. Entre éstas se encuentran el fuego bacteriano de las rosáceas causado por la bacteria Erwinia amylovora, la mancha bacteriana producida por Xanthomonas arboricola pv. pruni, la marchitez bacteriana de la patata debida a Ralstonia solanacearum, podredumbre anular de la patata debida a Clavibacter michiganensis subsp. sepedonicus , o el chancro bacteriano del tomate causado por Clavibacter michiganensis subsp. michiganensis. Estos patógenos se consideran como organismos nocivos de cuarentena en la Unión Europea (UE), para los que existe legislación específica sobre medidas preventivas contra su introducción y difusión en el territorio nacional y en la UE. En esta normativa se establecen las disposiciones de régimen fitosanitario comunitario y se especifican las condiciones, los procedimientos y los trámites de carácter fitosanitario que deben cumplirse para la introducción de vegetales y productos vegetales en la UE o su desplazamiento en el interior de ésta. Otras especies de bacterias fitopatógenas producen enormes pérdidas debido al gran número de plantas que afectan, más que a la gravedad de sus ataques en cada caso particular. Es el caso de podredumbres blandas en numerosas plantas hortícolas y ornamentales causadas por bacterias de los géneros Pectobacterium y Dickeya, o Agrobacterium spp., que es capaz de producir tumores en más de 600 especies vegetales.

1

EPIDEMIOLOGÍA DE LAS BACTERIOSIS Las interacciones bacteria-planta. Las bacterias se han adaptado a coexistir con los vegetales, pero sólo algunos géneros y especies de bacterias son capaces de colonizar estructuras u órganos de las plantas con un elevado porcentaje de especialización. La colonización puede producirse en la superficie de la parte aérea (bacterias epífitas) o de la zona radicular (bacterias rizófitas), o bien pueden afectar al sistema conductor (bacterias endófitas). En muchas bacterias fitopatógenas existe una fase residente epífita en la que la bacteria se multiplica y bajo determinadas condiciones alterna con una fase patógena que infecta la planta. La fase epífita del ciclo se inicia con la adhesión a la superficie de la planta que parece ser muy específica. Continúa con una multiplicación como comensal (aprovechando las sustancias de secreción o excreción de la planta sin afectarla negativamente) en determinadas zonas de la superficie de ciertos órganos, y se completa con la dispersión de las bacterias por acción del lavado de la lluvia, formación de aerosoles por el viento, e insectos vectores que contaminan nuevos órganos o plantas. Bajo determinadas circunstancias como la producción de heridas, o simplemente por vías naturales de entrada (lenticelas, estomas, cicatrices foliares, etc.) las bacterias pueden superar la barrera epidérmica e interaccionar intratisularmente (Huang, 1986). Si la interacción es compatible, se produce una invasión, infección y multiplicación en el espacio periplásmico. La dispersión intratisular se produce como consecuencia de la invasión del tejido conductor o de los espacios intercelulares y de la motilidad de la mayoría de las especies de bacterias fitopatógenas. Dinámica poblacional. Las bacterias fitopatógenas bajo condiciones ambientales favorables presentan una elevada capacidad de multiplicación (crecimiento exponencial) y llegan en poco tiempo a niveles poblacionales muy elevados. La dinámica poblacional está determinada principalmente por la temperatura, la disponibilidad de agua y el estado fenológico de la planta huésped (Gross y col., 1983). Para la mayoría de bacterias fitopatógenas su multiplicación óptima se sitúa a temperaturas de 20-25ºC, humedad relativa superior al 75-80%, o bien condiciones de humectación. La disponibilidad de agua es el factor más crítico, especialmente cuando las temperaturas son favorables. No obstante, una vez desencadenado el proceso de infección, el propio contenido en agua de los tejidos de la planta garantiza las condiciones adecuadas de disponibilidad de ésta. El estado fenológico del huésped es otro de los factores más determinantes en la progresión de la infección y de la capacidad de colonización epífita de las bacterias fitopatógenas. En general, los tejidos jóvenes, poco lignificados, con bajo contenido en compuestos fenólicos, suelen ser mucho más sensibles que los viejos. También existen diferencias en función del tipo de órgano de la planta. En condiciones de campo y en la parte aérea de las plantas, la temperatura, humectación y estado fenológico varían según macrocambios estacionales a lo largo del ciclo anual, e incluso con los ciclos díanoche. Todo este conjunto de condiciones óptimas debe coincidir en el tiempo para que la actividad de multiplicación de las bacterias sea adecuada. La existencia de fuertes variaciones temporales en los niveles poblacionales tiene grandes implicaciones en Fitopatología. Supervivencia y dispersión. Las bacterias fitopatógenas pueden sobrevivir mediante uno o varios sistemas dependiendo del patógeno: en tejidos de la planta como epífitas o en dormancia si la planta es plurianual, en material vegetal infectado en descomposición en el suelo, en plantas no huéspedes (reservorios), en semillas infectadas, o como residentes en el suelo. Los mecanismos de dispersión de las bacterias fitopatógenas pueden estar ligados a la propia actividad agronómica o ser de tipo natural. En relación con los mecanismos agronómicos, el intercambio de material vegetal (semillas y material de multiplicación) es la vía de dispersión de las enfermedades bacterianas a larga distancia. La maquinaria, el instrumental, e incluso el propio agricultor, diseminan las bacterias con facilidad entre plantas, e incluso, entre plantaciones. El agua de riego contaminada puede actuar como vehículo de dispersión de las bacterias. Los mecanismos naturales de dispersión engloban tanto el efecto de agentes meteorológicos, como el viento o la lluvia, como los insectos o incluso aves vectores (Logan, 1964; Graham y Harrison, 1975; Graham y col., 1976; Graham. y col., 1977; Harrison y col., 1977; Kloeper y col., 1979; PalacioBielsa y Cambra, 2006, 2008).

2

MÉTODOS DE CONTROL DE BACTERIOSIS EN LAS PLANTAS El control de las enfermedades causadas por bacterias fitopatógenas resulta muy difícil y constituye uno de los mayores problemas de la agricultura. Los métodos de control se basan en medidas preventivas y curativas. Las más eficaces son las medidas preventivas que, aunque son de naturaleza muy diversa, se pueden agrupar en medidas reguladoras para evitar la introducción del patógeno en una zona protegida. Las medidas reguladoras se fundamentan en la inspección, cuarentena o utilización de material libre del patógeno (semillas, material de propagación) y son generalmente responsabilidad de las Administraciones Públicas. En caso de introducción, las medidas persiguen la reducción o eliminación de los niveles del patógeno o dificultar su instauración en un cultivo. Los métodos de control se pueden agrupar en distintas estrategias generales: Prácticas culturales. Incluyen medidas como rotaciones de cultivos, solarización del suelo, tratamientos térmicos, eliminación de plantas enfermas, control del abonado y del riego, etc. Lucha química. Cuenta con pocas materias autorizadas y utilizables (cobre, fosetil-Al, etc.). Estas materias son de eficacia media, puesto que solo logran disminuir la cantidad de inóculo e inhibir momentáneamente la multiplicación de la bacteria. Además, el número de tratamientos a realizar y el momento idóneo para su aplicación se deben apoyar en sistemas de predicción de riesgos de infección en campo, con el fin de obtener una eficacia aceptable y económicamente viable. Recientemente se ha demostrado que los tratamientos con cobre pueden inducir el denominado estado viable no cultivable (VNC) en distintas bacterias fitopatógenas, tales como Agrobacterium tumefaciens (Alexander y col., 1999), Xanthomonas campestris pv. campestris (Ghezzi y Steck, 1999), Ralstonia solanacearum (Grey y Steck, 2001) y Erwinia amylovora (Ordax y col., 2006). El estado VNC se considera como una estrategia de supervivencia bajo condiciones ambientales desfavorables (Roszak y Colwell, 1987). En dicho estado, las bacterias pierden progresivamente su cultivabilidad en medio sólido no selectivo pero todavía permanecen viables. Sin embargo, las células en estado VNC pueden mantener su poder patógeno (Kell y col., 1998; Grey y Steck. 2001). El estado VNC tiene importantes implicaciones en la epidemiología y control de las bacteriosis, dado que las bacterias mantienen su integridad celular, permitiendo así que el material genético persista en el entorno. En este sentido, se ha sugerido que las células bacterianas en estado VNC inducido por cobre podrían estar relacionadas con la persistencia de las infecciones en campos tratados con cobre (Grey y Steck, 2001). Los antibióticos son los bactericidas más eficaces, pero la legislación europea es muy restrictiva respecto a su utilización debido al riesgo de aparición de resistencias. El control biológico. Ante la falta de productos químicos eficaces y la tendencia cada vez más acentuada a disminuir los costes de producción y los niveles de pesticidas en los productos agrícolas, el control biológico se sitúa como una alternativa o complemento del control químico. Sin embargo, el desarrollo de agentes de control biológico de estas bacteriosis resulta más complicado que el de nuevos productos químicos antibacterianos. Ello es debido a que el control biológico implica a tres sistemas vivos: el patógeno, el agente de control biológico y el huésped, que interactúan mutuamente y están a su vez afectados por el ambiente (Pujol y col., 2005, 2006, 2007). Resistencias genéticas. Otra aproximación al control de las enfermedades bacterianas es la búsqueda de posibles resistencias genéticas y la creación de nuevas variedades de plantas resistentes. Estos métodos resultan complejos, ya que requieren un profundo conocimiento de las bases bioquímicas y genéticas de la resistencia. Plantas transgénicas. La inserción de genes que codifican los inhibidores específicos de la patogenicidad bacteriana en el genoma de las plantas es otra de las posibilidades proporcionada por los avances tecnológicos. Sin embargo, la construcción de plantas transgénicas cuenta con impedimentos tales como la evolución natural de las cepas recalcitrantes, el impacto medioambiental o la salud, que limitan su comercialización a corto plazo.

3

Péptidos antimicrobianos. Estos péptidos, aislados de diversos organismos o de síntesis, constituyen un nuevo grupo de agentes de control, dado que poseen una fuerte actividad in vitro contra microorganismos resistentes a antibióticos convencionales (Nordeen y col., 1992; Kamysz y col., 2005; Monroc y col. 2006a, b). Aunque estos péptidos antimicrobianos son candidatos potenciales como agentes de control, su aplicación a la protección vegetal se ve limitada por los elevados costes de producción. En definitiva, dadas las dificultades del control de las bacteriosis de las plantas, resulta imprescindible la adopción de medidas preventivas para evitar la introducción del patógeno, mediante el uso de material vegetal certificado libre del patógeno, o en su caso evitar su dispersión generalizada. La lucha eficaz contra las bacteriosis de las plantas requiere un planteamiento integrado que incluya todo tipo de medidas preventivas, culturales, químicas y/o biológicas, que disminuyan el nivel del inóculo presente o la receptividad de la planta al ataque bacteriano y permitan un desarrollo del cultivo en las condiciones menos favorables para el desarrollo de la enfermedad.

CLASIFICACIÓN DE LAS BACTERIAS FITOPATÓGENAS La taxonomía bacteriana pretende identificar y describir de la forma más completa posible las unidades taxonómicas básicas, las especies (taxones), y desarrollar un sistema para ordenar y catalogar estas unidades. La nomenclatura se basa en la asignación de nombres a grupos taxonómicos y está regida por el Código Internacional de Nomenclatura de Bacterias (Lapage y col., 1975). La denominación de un taxón de acuerdo con dicho Código presupone que una población de cepas ha sido caracterizada por distintos métodos, generando una descripción suficiente para circunscribir el taxón basándose en sus características generales y que permiten distinguirlo de los otros taxones. (Krieg, 1988). Desde los primeros estudios realizados sobre taxonomía de las bacterias fitopatógenas hasta finales de la década de los años 60, la taxonomía bacteriana se basaba en caracteres morfológicos, bioquímicos y fisiológicos que se interpretaban subjetivamente, lo que llevaba a clasificaciones artificiales no consistentes con la moderna taxonomía filogenética. Desde 1975 en adelante, se han aplicado métodos de Biología Molecular para intentar ordenar la nomenclatura y clasificación fenética, proponiendo clasificaciones basadas en estudios filogenéticos. En dichos estudios se utilizan las técnicas de hibridación ADN/ADN y la secuenciación del ADN y ARN para revisar la clasificación bacteriana al nivel de género y especie (Sneath y col., 1986). El continuo avance de las técnicas moleculares y su creciente aplicación al estudio de las bacterias fitopatógenas conlleva la revisión de taxones anteriormente establecidos, por lo que en la actualidad su clasificación sigue siendo sometida a cambios. Especies y subespecies. La especie, desde un punto de vista estrictamente sistemático, es el nivel jerárquico comprendido entre el género (o el subgénero) y la variedad (o la subespecie). El concepto de especie bacteriana se aplica a una población que se reproduce asexualmente, adaptada a un medio ambiente particular, y que se mantiene como una entidad estable por selección natural. Así, el término especie puede ser aplicado a poblaciones representadas por cepas que tienen un elevado grado de semejanza a nivel genético, morfológico, metabólico, bioquímico y estructural (Young y col., 1992). Una cepa comprende los descendientes de un aislamiento en cultivo puro y a menudo procede de una única colonia o clon (Lapage y col., 1975). La agrupación de especies se basa en la comparación de cepas y en la demostración de que las especies resultantes poseen características estables que las distinguen entre sí. Tal como establece la convención del sistema binomial de nomenclatura, cada especie bacteriana tiene un nombre latinizado que consiste en dos palabras. La primera indica el género a que pertenece la especie y la segunda palabra lo identifica como una determinada especie dentro de ese género. El término “especie genómica” se aplica a cepas cuya hibridación ADN/ADN es superior a un valor del 70% y su diferencia en la temperatura de fusión del ADN de doble cadena es inferior al 5%. Cuando se da nombre a una especie se selecciona una cepa determinada del conjunto de las que la integran y se designa como cepa tipo. Las cepas tipo se conservan en colecciones de cultivos, ya que el nombre de la especie va ligado a ella y debe tener los caracteres citados en la descripción original. El nombre de la especie debe validarse mediante su inclusión en la relación oficial de bacterias fitopatógenas

4

del Internacional Journal of Systematic Bacteriology (IJSB). Sin embargo, al publicar la validación y lista de nomenclaturas bacterianas, el IJSB está reconociendo la validez de los nombres publicados, pero no evaluando la calidad de la clasificación que ha conducido a la nomenclatura. La aprobación o rechazo de un nombre se basa en su validez de acuerdo con las reglas del Internacional Code of Nomenclature of Bacteria (Lapage y col., 1992), y no en lo completo o apropiado de la clasificación en la que éstas se han basado. Por tanto, en la práctica no hay una regla empírica sencilla de utilización de uno u otro nombre publicado con validez. Los usuarios deben decidir si utilizar o no una propuesta de nueva nomenclatura después de considerar las bases científicas y funcionales de dicha propuesta. Cabe mencionar que la taxonomía de las bacterias fitopatógenas ha sido ampliamente revisada en los últimos años y actualmente la nomenclatura más ampliamente aceptada y utilizada por la comunidad científica se recoge en la denominada List of Names of Plant Pathogenic Bacteria, 1864-2004 de la International Society for Plant Pathology (ISPP) (http://isppweb.org/names_bacterial.asp). Una especie puede dividirse en subespecies basándose en variaciones fenotípicas consistentes, pero de orden menor que dentro de la especie, o en grupos de cepas determinadas genéticamente dentro de las especies. Representan el nivel más bajo en los grupos taxonómicos que tienen rango oficial en la nomenclatura (Swings y Hayward, 1990). Rangos infrasubespecíficos. A menudo se observan agrupaciones de nivel inferior a la subespecie, tales como biovar, serovar, fagovar o morfovar. El biovar se aplica a cepas que tienen propiedades bioquímicas o fisiológicas especiales, el serovar a cepas con propiedades antigénicas distintivas y el fagovar a cepas que tienen la capacidad de ser lisadas por ciertos bacteriófagos. De manera similar, el morfovar se aplica a aquellas cepas que poseen unos rasgos morfológicos similares. El término patovar se usa para referirse a una cepa o conjunto de cepas con características iguales o similares, pero diferenciadas a nivel infrasubespecífico de otras cepas de la misma especie o subespecie, basado en el rango de patogenicidad para una o más especies de plantas huésped.

5

Géneros y especies de bacterias fitopatógenas. Las principales bacterias fitopatógenas se recogen en la siguiente tabla (Tomado de López y col., 1996. basado en Young y col., 1991, 1992). Géneros y especies de bacterias fitopatógenas Géneros

Especies

División Firmicutes (Gram positivos) Arthrobacter

ilicis

Clavibacter

iranicus, rathayi, titrici, michiganensis (subsp. michiganensis, insidiosus, nebraskensis, sepedonicus, tessellarius), xyli (subsp. xyli, cynodontis)

Curtobacterium Rhodococcus División Gracillicutes (Gram negativos) Clase Proteobacteria Subclase alfa Familia Rhizobiae Familia (sin nombre) Subclase beta Familia Comamonadaceae

Agrobacteium

rhizogenes, rubi, tumefaciens, vitis

Rhizomonas

suberifaciens

Acidovorax

avenae (subsp. avenae, citrulli) ampelinus

Xylophilus Familia (sin nombre)

Pseudomonas

andropogonis, caryophylli, cepacia, gladioli, glumae, solanacearum

Erwinia1

amylovora, nigrifluens, quercina, rubrifaciens, stewartii, tracheiphila, herbicola, ananas, carotovora (subsp. carotovora, atroseptica, betavasculorum), chrysanthemi, rhapontici

Familia Pseudomonaceae

Pseudomonas

(1) fuscovaginae, marginales, tolaasii (2) amygdali (3) syringae, viridiflava (4) cichorii (5) corrugata

Familia (sin nombre)

Xanthomonas

albilineans, arborícola, campestris, fragariae, graminis, oryzae, populi

Familia (sin nombre)

Xylella

fastidiosa

Streptomyces

spp.

Subclase gamma Familia Enterobacteriaceae

Géneros de afiliación incierta 1

Erwinia carotovora subsp. carotovora y E. c. atroseptica han sido consideradas como un género distinto y renombradas como Pectobacterium carotovorum subsp. carotovorum y P. atrosepticum (Hauben y col., 1998). Erwinia chrysanthemi ha sido transferida a un nuevo género, Dickeya, que incluye 6 especies: D. zeae; D. dadantii; D. chrysanthemi (subdividida en dos biovares, bv. chrysanthemi y bv. parthenii), D. dieffenbachie; D. dianthicola y D. paradisiaca (Samson y col., 2005).

6

BIBLIOGRAFÍA Ghezzi J. I., Steck T.R. (1999). Induction of the viable but non-culturable condition in Xanthomonas campestris pv. campestris in liquid microcosms and sterile soil. FEMS Microbiology Ecology 30, 203–208. Graham D.C., Harrison M.D. (1975). Potential spread of Erwinia spp. in aerosols. Phytopathology 65, 739-741. Graham D.C., Quinn C.E., Bradley L.F. (1977). Quantitative studies on the generation of aerosols of Erwinia carotovora var. atroseptica by simulated raindrop impaction on blackleg infected potato stems. Journal of Applied Bacteriology 43, 413-424. Graham D.C., Quinn C.E., Harrison M.D. (1976). Recurrence of soft rot coliform bacterial infection in potato stems cuttings. An epidemiological study on the central nuclear stock production farm in Scotland 1967-74. Potato Research 19, 320. Grey B. E., Steck T.R. (2001). The viable but nonculturable state of Ralstonia solanacearum may be involved in long-term survival and plant infection. Applied and Environmental Microbiology 67, 3866–3872. Gross D.C., Cody Y.S., Proebsting E.L., Radamaker G.K., Spotts R.A. (1983). Distribution population dynamics, and characteristics of ice-nucleation-active bacteria in deciduous fruit tree orchards. Applied and Environmental Microbiology 46, 1370-1379. Harrison M.D., Quinn C.E., Sells I.A., Graham D.C. (1977). Waste potato dumps as sources of insects contaminated with soft rot coliform bacteria in relation to recontamination of pathogenfree potato stocks. Potato Research 20, 37-52. Huang J. (1986). Ultraestructure of bacterial penetration in plants. Annual Review of Phytoptahology 24, 141-157. Kamysz W., Krolicka A., Bogucka K., Ossowsky T., Lukasiak J., Lojkowska E. (2005). Antibacterial activity of synthetic peptides against plant pathogenic Pectobacterium species. Journal of Phytopathology 153, 313-317. Kell D. B., Kaprelyants A.S., Weichart D.H., Harwood C.R., Barer M.R. (1998). Viability and activity in readily culturable bacteria: a review and discussion of the practical issues. Antonie Leeuwenhoek 73, 169–187. Kloeper J.W., Harrison M.D., Brewer J.W. (1979). The association of Erwinia carotovora var. atroseptica and Erwinia carotovora var. carotovora with insects in Colorado. American Potato Journal 56, 351-361. Krieg, N.R. (1988). Bacterial classification: an overview. Canadian Journal of Microbiology 34, 536-540. Lapage S.P., Sneath P.H.A., Lessel E.F., Skerman V.B.D., Seeliger H.P.R., et al. (eds.). (1975). International Code of Nomenclature of Bacteria. 180 pp. American Society for Microbiology. Washigton, D.C. Lapage S.P., Sneath P.H.A., Skerman V.B.D., Clark W. 1992. (eds.). (1992). International Code of Nomenclature of Bacteria (1990 revision). Bacteriological Code. American Society for Microbiology. Washigton, D.C. Logan C. (1964). Bacterial hard rot of potato. European Potato Journal 7, 45-46.

7

López M. M., Cambra M. (1996). Diagnóstico y detección de bacterias fitopatógenas. pp. 606613. En LLácer, G. et al. (Eds). Patología Vegetal. Ed. Sociedad Española de Fitopatología-Agropupli. Vol.1. ISBN: 84-921910-07. Monroc S., Badosa E., Besalú E., Planas M., Bardají E., Montesinos E., Feliu L. (2006a). Improvement of cyclic decapeptides against plant pathogenic bacteria using a combinatorial chemistry approach. Peptides 27, 2575-2584. Monroc S., Badosa E., Feliu L., Planas M., Montesinos E., Bardají E. (2006b). De novo designed cyclic cationic peptides as inhibitors of plant pathogenic bacteria. Peptides 27, 2567-2574. Nordeen R.O., Sinden S.L., Jaynes J.M., Owens L.D. (1992). Activity of cecropin SB37 against protoplast from several plant species and their bacterial pathogens. Plant Science 82, 101-107. Ordax M., Marco-Noales E., López M.M., Biosca E.G. (2006). Survival Strategy of Erwinia amylovora against copper: Induction of the Viable-but-Nonculturable State. Applied and Environmental Microbiology 72, 3482–3488. Palacio-Bielsa A., Cambra M.A. (2006). Pectobacterium carotovorum subsp. carotovorum y Dickeya spp. (ex Erwinia chrysanthemi, Pectobacterium chrysanthemi) en aguas de riego de la Comunidad Autónoma de Aragón. Boletín de la Sociedad Española de Fitopatología (SEF) 55, 4-8 Palacio-Bielsa A., Cambra M.A. (2008). Bacterias fitopatógenas del género Dickeya en aguas de riego de Aragón. AGRICULTURA 911, 784-787. Roszak B. D., Colwell R.R. (1987). Survival strategies of bacteria in the natural environment. Microbiol. Rev. 51, 365–379. Samson R., Legendre J.B., Christen R., Achouak W., Gardan L. (2005). Transfer of Pectobacterium chrysanthemi (Brenner et al. 1973) Hauben et al. 1998 and Brenneria paradisiaca to the genus Dickeya gen. nov. as Dickeya chrysanthemi comb. nov. and Dickeya paradisiaca comb. nov. and delineation of four novel species: Dickeya dadantii sp. nov., Dickeya dianthicola sp. nov., Dickeya dieffenbachie sp. nov. and Dickeya zeae sp. nov. International Journal of Systematic and Evolutionary Microbiology 55, 1415-1427. Sneath P.H.A., Mair N.S., Sharpe M.E. (eds.). (1986). Bergey´s Manual os Systematic Bacteriology. Vol. 2. 635 pp. Baltimore: Williams and Wilkins. Swings J., Hayward A.C. 1990. Taxonomy. Págs. 125-131 en: Methods in Phytobacteriology. Z. Klement, K. Rudolph, D.C. Sands (eds.). Akademiai Kiadó, Budapest, Hungary. Young J.M., Bradbury J.F., Davis R.E., Dickey R.S., Ercolani G.L. et al. (1991). Nomenclatural revisions of plant pathogenic bacteria and list of names 1980-1988. Rev. Plant Pathology 70, 211-221. Young J.M., Takikawa, Y., Gardan L., Stead, D.E. (1992). Changing concepts in the taxonomy of plant pathogenic bacteria. Annual Review of Phytopathology 30, 67-105.

8